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TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XIX (2025): enero-diciembre, e2087
https://revistascientificas.uach.mx/index.php/tecnociencia
ISSN-e: 2683-3360
Artículo Científico
Evaluación de la actividad antitopoisomerasa de
extractos acuosos de semilla de Pithecellobium dulce
obtenidos mediante extracción asistida por
ultrasonido
Evaluation of the antitopoisomerase activity of aqueous seed extracts
of sweet Pithecellobium obtained by ultrasound-assisted extraction
*Correspondencia: Correo electrónico: jsanchezb@ittepic.edu.mx (Jorge Alberto Sánchez-Burgos)
DOI: https://doi.org/10.54167/tch.v19iEspecial.2087
Recibido: 19 de septiembre de 2025; Aceptado: 19 de noviembre de 2025
Publicado por la Universidad Autónoma de Chihuahua, a través de la Dirección de Investigación y Posgrado.
Editor de Sección: Dr. José Rafael Minjares-Fuentes
Resumen
En este estudio se optimizó la extracción asistida por ultrasonido (EAU) en semillas de Pithecellobium
dulce, evaluando el efecto de tiempo (5–15 min), amplitud (50–100 %) y ciclo de pulso (0.25–1 s)
mediante un diseño factorial fraccionado 3³⁻¹ y análisis de superficie de respuesta. Las variables de
respuesta fueron fenoles solubles totales (FST) y capacidad antioxidante (ABTS, DPPH y FRAP). Las
condiciones óptimas (10 min, 100 % amplitud, 0.625 s ciclo) generaron un extracto con alto contenido
fenólico y la mayor capacidad antioxidante. Este extracto optimizado fue evaluado en un modelo de
Saccharomyces cerevisiae genéticamente modificado para determinar su actividad antitopoisomerasa.
Los resultados mostraron una inhibición global del 51 % y un efecto específico del 21 % sobre la
topoisomerasa tipo II, sin presentar citotoxicidad en cepas con mecanismos de reparación intactos.
Estos hallazgos constituyen la primera evidencia de actividad antitopoisomerasa en semillas de P.
dulce y sugieren que este subproducto representa una fuente prometedora de compuestos bioactivos
Gladys América Prado-Guzmán1, Herenia Adilene Miramontes-Escobar2, Víctor Manuel
Zamora-Gasga1, Alejandro Pérez-Larios2, Jorge Alberto Sánchez-Burgos1*
1 Instituto Tecnológico de Tepic, Laboratorio Integral de Investigación en Alimentos, División de Estudios
de Posgrado, Av. Instituto Tecnológico No 2595, Col Lagos del Country C.P. 63175, Tepic, Nayarit Mexico.
2Nanocatalysis Research Laboratory, Department of Engineering, Centro Universitario de los Altos,
University of Guadalajara, Tepatitlán de Morelos, Mexico.
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con potencial aplicación en las industrias nutracéutica y farmacéutica, además de contribuir a la
valorización de residuos agroindustriales mediante procesos sostenibles.
Palabras clave: Pithecellobium, gestión de residuos, ultrasonido, antioxidante, antitopoisomerasa.
Abstract
This study optimized ultrasound-assisted extraction (UAE) from Pithecellobium dulce seeds by
evaluating the effect of sonication time (5–15 min), amplitude (50–100 %), and pulse cycle (0.25–1 s)
using a 3³⁻¹ fractional factorial design coupled with response surface analysis. Response variables
included total soluble phenolics (TSP) and antioxidant capacity (ABTS, DPPH, and FRAP). Optimal
conditions (10 min, 100 % amplitude, 0.625 s cycle) yielded an extract with high phenolic content and
the greatest antioxidant activity. The optimized extract was further tested in a genetically modified
Saccharomyces cerevisiae model to assess antitopoisomerase activity. Results showed an overall
inhibition of 51 % and a specific effect of 21 % against type II topoisomerase, without cytotoxicity in
strains with intact DNA repair mechanisms. These findings provide the first evidence of
antitopoisomerase activity in P. dulce seeds and suggest that this underutilized byproduct represents
a promising source of bioactive compounds. Its potential applications in nutraceutical and
pharmaceutical industries, combined with its role in agro-industrial waste valorization through
sustainable processes, highlight the relevance of UAE as an efficient tool for obtaining functional
extracts.
Keywords: Pithecellobium, waste management, ultrasound, antioxidant, antitopoisomerase.
1. Introducción
En las últimas décadas, el estudio de compuestos bioactivos (CB) presentes en matrices vegetales
ha cobrado gran relevancia debido a su capacidad para modular procesos fisiológicos y prevenir
diversas enfermedades crónicas no transmisibles como la diabetes, enfermedades cardiovasculares,
cáncer, y procesos neurodegenerativos (Barba et al., 2016). Estos compuestos –polifenoles,
flavonoides, alcaloides y terpenoides, entre otros– se encuentran tanto en partes comestibles como
en subproductos agroindustriales, tales como cáscaras, semillas y bagazos, los cuales representan
una fuente rica y poco explorada de CB (Szabo et al., 2022; Hernández-Montesinos et al., 2024). Su
aprovechamiento contribuye no solo al desarrollo de ingredientes funcionales, sino también a la
valorización de residuos, bajo los principios de economía circular y sustentabilidad.
En este contexto, Pithecellobium dulce (Guamúchil), una leguminosa ampliamente distribuida en
regiones tropicales y subtropicales, ha sido objeto de interés debido a su perfil fitoquímico. Aunque
el consumo tradicional se centra en la pulpa, diversos estudios han reportado que hojas, corteza y
semillas poseen propiedades medicinales y farmacológicas con actividades antibacteriana,
antifúngica, antiinflamatoria, hepatoprotectora y antidiabética (Kulkarni et al., 2018; Kumar et al.,
2022; Hameed et al., 2024). Además, en la medicina tradicional se utiliza para tratar afecciones
gastrointestinales, fiebre y enfermedades cutáneas (Sneha et al., 2020). Particularmente, las semillas
de guamúchil han mostrado efectos antioxidantes, antihiperglucémicos y antihiperlipidémicos en
modelos animales, lo que sugiere un potencial para el desarrollo de productos nutracéuticos y
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farmacológicos (Nagmoti et al., 2015). Sin embargo, la mayoría de los estudios emplean métodos de
extracción convencionales que requieren solventes orgánicos, altas temperaturas y tiempos
prolongados, lo cual puede comprometer la estabilidad y actividad de los CB. En este sentido, las
tecnologías emergentes como la extracción asistida por ultrasonido (EAU), han demostrado ser
alternativas viables y sostenibles para la obtención de compuestos bioactivos de matrices vegetales.
Esta técnica basada en la cavitación acústica promueve la disrupción celular y la liberación eficiente
de metabolitos, reduciendo tiempo, energía y solventes, y preservando compuestos termolábiles
(Borthwick et al., 2005; Zhou et al., 2012).
Más allá de la actividad antioxidante e inflamatoria, existe interés creciente por explorar mecanismos
biológicos adicionales de los compuestos vegetales. Una de estas rutas es la inhibición de
topoisomerasas, enzimas clave involucradas en la replicación y transcripción del ADN. La inhibición
de estas enzimas, particularmente las topoisomerasas I y II, ha sido identificada como una estrategia
importante en el desarrollo de agentes antitumorales (Momin y Nair, 2002; Zeng et al., 2024). La
evaluación de la actividad antitopoisomerasa de extractos vegetales representa así, una vía
prometedora para la identificación de nuevos candidatos bioactivos con potencial aplicación
farmacológica.
Con base en lo anterior, el objetivo del presente estudio fue optimizar las condiciones de extracción
asistida por ultrasonido de semillas de P. dulce y evaluar su capacidad antioxidante (ABTS, DPPH y
FRAP), así como su posible actividad antitopoisomerasa, a fin de determinar su potencial uso como
fuente de compuestos funcionales aplicables en las industrias alimentaria, nutracéutica y
farmacéutica.
2. Materiales y métodos
2.1 Preparación de la muestra
Se utilizaron semillas de frutos de Pithecellobium dulce en madurez de consumo, adquiridos en un
mercado local de la ciudad de Tepic, Nayarit, México. Las semillas fueron separadas manualmente
del fruto y se secaron a temperatura ambiente (25 °C) durante 5 días bajo sombra, la humedad inicial
fue del 37 % y dejó secar hasta alcanzar una humedad del 4.55 %. Una vez secas, las semillas se
molieron (IKA modelo MF-20, Alemania) hasta llegar a un tamaño de partícula de 600 micras y
fueron almacenadas en bolsas de cierre hermético a 25 °C para su posterior análisis.
2.2 Diseño experimental para la extracción de compuestos bioactivos
Para optimizar las condiciones de extracción asistida por ultrasonido (EAU), se aplicó un diseño
factorial fraccionado 3³⁻¹, considerando como factores: tiempo (5, 10, 15 min), amplitud (50, 75, 100
%) y ciclo (0.25, 0.5, 1 s). Se obtuvieron nueve tratamientos por triplicado. Las variables de respuesta
fueron FST y CAOX (ABTS, DPPH, FRAP).
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Tratamiento (T)
Tiempo (min)
Amplitud (%)
Ciclo (s)
T1
10
100
0.25
T2
5
100
0.5
T3
15
50
0.5
T4
10
50
1
T5
5
50
0.25
T6
15
75
0.25
T7
15
100
1
T8
10
75
0.5
T9
5
75
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2.3 Extracción de compuestos bioactivos
Se realizó una extracción acuosa (relación 1:10, p/v) en tubos de polipropileno de 50 mL. Tras
agitación magnética por 5 min, las muestras se sometieron a ultrasonido en un equipo UP400S
(Hielscher Ultrasonics GmbH, Alemania; 400 W, 24 kHz) con sonotrodo de acero inoxidable modelo
H22L2D. La temperatura se controló a 20 ± 3 °C mediante baño de recirculación (Martínez-Olivo et
al., 2023). Se evaluó como semilla control (SC) una muestra sin tratamiento ultrasónico la cual fue
sometida a agitación magnética durante 5 min.
Los extractos fueron centrifugados a 6000 rpm por 10 min a 4 °C, y el sobrenadante se recuperó. Los
residuos sólidos se lavaron dos veces y se centrifugaron nuevamente. Los extractos combinados se
congelaron a −80 °C, liofilizaron (Labconco FreeZone 6, Kansas City, MO, USA) y almacenaron a
temperatura ambiente hasta su análisis.
2.4 Análisis proximal y características fisicoquímicas de semillas de
Pithecellobium dulce Neutralización del radical ABTS•+
El contenido de humedad (934.06), cenizas (940.26), lípidos (950.54) y proteínas (984.13) se
determinó siguiendo métodos de la AOAC (2005). Los carbohidratos solubles se cuantificaron
mediante el método fenol-sulfúrico (Dubois et al., 1956). La lectura de absorbancia se realizó a 480
nm en un espectrofotómetro UV-Vis, utilizando una curva estándar de glucosa (10–100 mg/mL).
La fibra dietética total (FDT), soluble (FDS) e insoluble (FDI) se determinó mediante el método
enzimático-gravimétrico de la AOAC (2005, 991.42), modificado por Saura-Calixto et al. (2000). Tras
la digestión enzimática con pepsina (pH 1.58) y α-amilasa (pH 6.9), las muestras fueron
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centrifugadas. El residuo seco correspondió a la FDI. El sobrenadante se sometió a diálisis y posterior
hidrólisis ácida; la FDS se cuantificó con ácido 3,5-dinitrosalicílico (DNS) como reactivo
colorimétrico, leyendo la absorbancia a 530 nm. La FDT se calculó con la ecuación:
𝐹𝐷𝑇 = 𝐹𝐷𝑆 + 𝐹𝐷𝐼
Ec. (1)
Dónde, FDT es la Fibra dietética total, FDS es Fibra dietética soluble y FDI es Fibra dietética insoluble.
Los resultados fueron expresados como g de glucosa/100 g de base seca.
2.5 Contenido de fenoles solubles totales (FST)
El contenido de fenoles solubles totales (FST) se determinó mediante el método colorimétrico de
Folin-Ciocalteu, el cual se basa en la reducción del reactivo fosfomolibdato-fosfotungstato por
compuestos fenólicos, generando una coloración azul proporcional a su concentración. Se siguió la
metodología propuesta por Montreau (1972) con algunas modificaciones (Alvarez-Parrilla et al.,
2011), empleando el reactivo de Folin-Ciocalteu. La absorbancia se midió a 750 nm en un lector de
microplaca (Biotek, Synergy HT, Winooski VT, USA), utilizando el programa Gen5. Los resultados
fueron expresados en equivalentes de ácido gálico por g de extracto en base seca (mg EAG/g bs),
usando una curva estándar de ácido gálico (0–0.2 mg/mL).
2.6 Determinación de capacidad antioxidante (CAOX)
Los ensayos ABTS, DPPH y FRAP se emplearon de manera complementaria para evaluar la
capacidad antioxidante de los extractos. Mientras que ABTS y DPPH se basan en la neutralización
de radicales libres mediante transferencia de hidrógeno y de electrones, respectivamente, el ensayo
FRAP determina la capacidad reductora del hierro (Fe³⁺ → Fe²⁺), reflejando el potencial reductor
global del sistema. La inclusión de los tres métodos permite obtener una visión más completa de los
diferentes mecanismos de acción antioxidante presentes en los extractos.
Neutralización del radical ABTS•+
La actividad antirradical se determinó utilizando la metodología descrita por (Re et al., 1999), con
algunas modificaciones. Se preparó una solución del radical ABTS•+ y se diluyó con tampón fosfato
hasta alcanzar una absorbancia de 0.70 ± 0.01 a 734 nm, medida en un lector de microplacas (Biotek,
Synergy HT, Winooski VT, USA). Posteriormente, se mezclaron 20 µL del extracto (disuelto en
metanol/agua acidificada, 1 mg/mL) con 255 µL de la solución de ABTS•+, incubándose a 30 °C
durante 7 min. La disminución de la absorbancia se comparó con una curva estándar de Trolox (37.5–
600 µM), y los resultados se expresaron como equivalentes de Trolox (mmol ET/g de extracto en base
seca).
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Método del radical libre 2,2-difenil-1-picrilhidracilo (DPPH)
Se siguió el método de Prior et al. (2005) con algunas modificaciones. Se preparó una solución
madre disolviendo 49.29 mg de DPPH en 25 mL de metanol, la cual fue almacenada a −20 °C hasta
su uso. La solución de trabajo se preparó a una concentración final de 190 µM en metanol. En un
lector de microplacas de detección múltiple (Biotek, Synergy HT, Winooski VT, USA), se mezclaron
20 µL de muestra (en solución metanol/agua acidificada, 1 mg/mL) con 200 µL de la solución de
DPPH, y la reacción se incubó durante 10 min antes de medir la absorbancia a 517 nm utilizando el
software Gen5. Se utilizó una curva estándar de Trolox (37.5 a 600 µM), y los resultados se
expresaron como equivalentes de Trolox (mmol ET/g de extracto base seca).
Capacidad de Reducción de Hierro Férrico en Plasma (FRAP)
Para la determinación de actividad reductora, se siguió el método propuesto por Alvarez-Parrilla
et al. (2011). La solución reactiva se preparó mezclando 25 mL de tampón de acetato (0.4 M, pH 3.6),
2.5 mL de una solución de TPTZ (10 mM en HCl 40 mM) y 2.5 mL de una solución de FeCl₃·6H₂O
(20 mM). La mezcla se incubó a 37 °C y se colocaron 24 µL del extracto (disuelto en metanol/agua
acidificada, 1 mg/mL) y 180 µL del reactivo FRAP en cada pocillo de una microplaca. Después de 30
min de incubación a temperatura constante, se midió la absorbancia a 595 nm en un lector de
microplacas (Biotek, Synergy HT, Winooski VT, USA), utilizando el software Gen5. La actividad
reductora se determinó mediante una curva estándar de Trolox (8.125 µM – 130 µM), y los resultados
se expresaron como equivalentes de Trolox (mmol ET/g de extracto en base seca).
2.7 Ensayo antitopoisomerasa
El ensayo se llevó a cabo siguiendo la metodología descrita por Jensen et al. (2000), con algunas
modificaciones. Se utilizó Saccharomyces cerevisiae como modelo para evaluar la inhibición de la
proliferación celular inducida por topoisomerasa I. Las cepas genéticamente modificadas JN394,
JN394t-1 y JN362a fueron reactivadas en medio líquido YPD (extracto de levadura, peptona y
dextrosa) e incubadas en un agitador orbital a 30 °C y 50 rpm durante 12 h. Posteriormente, se realizó
el conteo de células viables mediante cámara de Neubauer y se ajustó la concentración a 2 × 10⁶
células/mL.
Para los tratamientos, se colocaron 3 mL del cultivo celular (contendiendo 6 × 10⁶ células) en tubos
de ensayo, y se añadieron 50 µL de cada uno de los siguientes tratamientos: (i) extracto optimizado
disuelto en dimetilsulfóxido (DMSO), (ii) control positivo (camptotecina, inhibidor específico de
topoisomerasa I), y (iii) control negativo (DMSO únicamente, como disolvente). Las mezclas se
incubaron en un agitador orbital a 30 °C y 150 rpm durante 24 h. Transcurrido el tiempo de
incubación, se realizaron diluciones seriadas de cada tratamiento y se inocularon 100 µL sobre cajas
de Petri con medio sólido YPDA. Tras la incubación, se cuantificó el crecimiento celular, y los
resultados se expresaron como porcentaje de inhibición, considerando el crecimiento en el control
negativo como el 100 %.
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2.8 Análisis estadístico
Los datos obtenidos a partir de un diseño factorial fraccionado 3³⁻¹, que consistió en 9
tratamientos y consideró como variables independientes el tiempo, la amplitud y el ciclo de
extracción, fueron analizados mediante el software STATISTICA, versión 10 (StatSoft Inc., Tulsa, OK,
EE. UU.). Todas las determinaciones se realizaron por triplicado, y los resultados se expresaron como
media ± desviación estándar (n = 3) para cada tratamiento. Las diferencias significativas entre
tratamientos fueron evaluadas mediante análisis de varianza de dos vías (ANOVA), seguido de una
prueba post hoc LSD de Fisher, considerando un nivel de significancia de α = 0.05. Con base en los
datos experimentales, se llevó a cabo un análisis de superficie de respuesta (ASR) para determinar
las condiciones óptimas de extracción en función de cada variable de respuesta. La variable
empleada para optimizar el proceso fue aquella que mostró el mejor ajuste estadístico (R² > 0.95) en
el modelo de superficie, evaluando además la significancia del modelo global con un valor de
α = 0.05.
3. Resultados y discusión
3.1 Caracterización de extractos acuosos de semillas sin tratamiento por EAU
Análisis proximal
Los resultados del análisis proximal indicaron que los carbohidratos y los lípidos constituyen los
principales componentes de las semillas de Pithecellobium dulce (Tabla 2). El contenido lipídico
obtenido fue superior al reportado en otras leguminosas comestibles, como frijol negro (1.50 %),
garbanzo (5.18 %) y lenteja (0.98 %) (Silva-Cristobal et al., 2010). Este hallazgo sugiere que las semillas
de P. dulce podrían considerarse una fuente relevante de compuestos lipofílicos —por ejemplo,
ácidos grasos insaturados (oleico y linoleico) y triterpenoides como oleanólico—, los cuales poseen
reconocidos efectos nutracéuticos tales como actividad antioxidante, hipocolesterolémica y
antiinflamatoria (Monroy et al., 2004; Aldarhami et al., 2023).
En relación con la fibra dietética total (15 %), se observó una predominancia de la fracción insoluble
(12.01 ± 0.44 %). Aunque la información específica sobre el contenido de FDI y FDS en semillas de P.
dulce es escasa, se ha reportado de manera general que la especie presenta fibra dietética total del 7
% (Dhanisha et al. 2021). Resultados en harina de fruto muestran igualmente una mayor proporción
de fibra insoluble respecto a la soluble (Kavita et al., 2023). Este comportamiento coincide con lo
descrito en otras semillas, como Salvia hispanica L., donde la fracción insoluble constituye la mayor
parte de la fibra dietética total (Muñoz et al., 2013). En conjunto, el alto contenido de FDI en las
semillas de P. dulce sugiere que una fracción importante de sus componentes estructurales podría
resistir la digestión en el tracto gastrointestinal superior y alcanzar el colon, donde serían
fermentados por la microbiota intestinal, reforzando su potencial funcional.
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Tabla 2. Composición proximal de semillas de P. dulce.
Table 2. Proximate composition of P. dulce seeds.
Parámetro
Contenido (%)
Humedad
4.55 ± 1.02
Cenizas
3.35 ± 0.06
Carbohidratos solubles
10.57 ± 0.69
Lípidos
10.16 ± 0.04
Proteína
55.91 ± 2.68
FDS
3.45 ± 0.29
FDI
12.01 ± 0.44
FDT
15.46 ± 0.15
*Media ± desviación estándar, n=3. Los resultados se expresan
en base a peso seco. FDS: fibra dietética soluble, FDI: fibra
dietética insoluble, FDT: fibra dietética total.
3.2 Semillas de Pithecellobium tratadas mediante EAU
Extracción de CB, determinación de FST, ABTS, DPPH y FRAP
Los resultados obtenidos en este estudio demostraron que la extracción asistida por ultrasonido
tuvo un efecto significativo en la liberación de compuestos fenólicos y en la mejora de la capacidad
antioxidante de las semillas de P. dulce (Tabla 3). En comparación con la semilla control (SC) (muestra
sin tratamiento ultrasónico), los tratamientos con ultrasonido (T1–T9) mostraron incrementos
notables en todos los métodos de evaluación antioxidante (ABTS, DPPH y FRAP), así como en el
contenido de compuestos fenólicos, lo cual concuerda con estudios previos que han reportado la
eficiencia del ultrasonido como una técnica de intensificación en la extracción de metabolitos
bioactivos de matrices vegetales (Teixeira, 2023; Özdemir et al., 2025).
La semilla de guamúchil control (SC) presentó la menor concentración de fenoles solubles totales (3
x 10–3 ± 8 x 10–4 mg EAG/g) en comparación a los tratamientos con extracción asistida por ultrasonido,
con mayor actividad antioxidante en el ensayo ABTS (47.53 ± 3.95 mmol ET/g), el cual denota la
capacidad de los compuestos para inhibir la formación de radicales libres. Por otra parte, se presentan
en menor predominancia los compuestos con actividad reductora (FRAP) (3.7 ± 0.93 mmol ET/g)
seguido de aquellos con actividad de inhibición de radicales libres ya formados (DPPH) (2.29 ± 2.62
mmol ET/g).
Los resultados del método ABTS evidenciaron un incremento significativo (p < 0.05) en la capacidad
antioxidante de todos los tratamientos con ultrasonido en comparación con la semilla control (47.53
± 3.95 mmol ET/g). El tratamiento T2, con un tiempo de exposición de 5 min, presentó la mayor
capacidad antioxidante (6572.84 ± 35.05 mmol ET/g), seguido de T5 (6057.81 ± 36.21 mmol ET/g) y T1
(3614.06 ± 371.57 mmol ET/g), lo que representa un aumento de hasta 138 veces respecto al control.
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En contraste, el tratamiento T6, con un tiempo de exposición de 15 min, mostró el valor más bajo
entre los tratamientos con ultrasonido (1070.96 mmol ET/g), aunque aun significativamente superior
al control. Estos resultados sugieren que tiempos de exposición prolongados pueden reducir la
efectividad de los compuestos bioactivos en su capacidad para neutralizar el radical ABTS. La alta
capacidad antioxidante observada bajo tiempos cortos y amplitudes moderadas sugiere que las
condiciones aplicadas fueron efectivas para inducir cavitación acústica, promoviendo la ruptura de
estructuras celulares y facilitando la liberación de antioxidantes hidrosolubles (Contreras-López et
al., 2020; Zhong et al., 2022).
En el ensayo DPPH, todos los tratamientos con ultrasonido mostraron una mejora significativa en la
capacidad secuestradora de radicales libres respecto al control. El tratamiento T7, con las condiciones
más intensas de extracción (15 min, 100 % de amplitud, ciclo de 1 s), presentó la mayor actividad
(341.53 ± 8.42 mmol ET/g). Aunque no se observaron diferencias estadísticas entre el resto de los
tratamientos (T1–T6, T8, T9), todos alcanzaron valores al menos 112 veces superiores al control (2.29
± 2.62 mmol ET/g), lo que evidencia la efectividad general del ultrasonido en la liberación de
compuestos con capacidad antioxidante tipo donador de hidrógeno (Okeke et al., 2025; Pereira et al.,
2025).
La capacidad antioxidante medida mediante el método FRAP también se vio favorecida por la
aplicación del ultrasonido. El tratamiento que mostró mayor actividad reductora fue (20.23 ± 0.35
mmol ET/g) en condiciones de extracción de 5 min, 71 % y 1 s, mientras que el tratamiento de menor
actividad fue T3 (2.64 mmol ET/g) bajo condiciones de 15 min, 50 % y 0.5 s. En todos los casos, los
valores fueron significativamente superiores al control (3.70 ± 0.93 mmol ET/g). De acuerdo con lo
observado, el tratamiento que presentó mayor capacidad antioxidante requirió tiempos de
ultrasonido más cortos (5 min) que aquel que mostró valores inferiores con tiempos más largos (15
min). Por ello, al igual que en el ensayo de ABTS, el tiempo de exposición es el factor que ejerce un
mayor efecto sobre la capacidad antioxidante de los compuestos liberados, lo cual fue corroborado
con un análisis de varianza de 2 vías (p < 0.05). Así mismo, se observó estadísticamente que la
interacción de los factores tiempo-amplitud ejerce un mayor efecto significativo (promueven una
mayor liberación) sobre la capacidad antioxidante. Con tiempos inferiores a 10 min y amplitudes no
mayores al 50 % es posible obtener compuestos que preserven su capacidad reductora y su capacidad
de inhibir la formación de radicales libres (Chemat et al., 2017).
Los resultados mostraron diferencias significativas (p < 0.05) en el contenido de fenoles solubles
totales (FST) entre los tratamientos evaluados. El tratamiento T1 (10 min, 100 % de amplitud, 0.25 s
de ciclo) presentó el mayor contenido fenólico (18.79 mg EAG/g), mientras que el menor valor se
registró en T5 (5 min, 50 %, 0.25 s), con 9.38 mg EAG/g. El análisis de varianza bifactorial indicó que
el tiempo de exposición y la amplitud son los principales factores que influyen en la eficiencia de
extracción, observándose una mayor liberación de compuestos fenólicos a mayor tiempo y amplitud
de ultrasonido. Por otro lado, los tratamientos T4 (10 min, 50 %, 1 s) y T5 (5 min, 50 %, 0.25 s)
mostraron valores similares, lo que sugiere que el uso de ciclos largos (1 s) puede afectar
negativamente la extracción, probablemente debido a una menor cavitación efectiva. Estos resultados
coinciden con lo reportado por Da Porto et al. (2015), quienes observaron una mayor extracción de
compuestos fenólicos a partir de semillas de uva sometidas a extracción asistida por ultrasonido
(EAU) con tiempos prolongados (≥15 min) y alta potencia (150 W). No obstante, se ha señalado que
condiciones intensas también pueden inducir la degradación de algunos compuestos bioactivos
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(Kidak y Ince, 2006), lo que podría explicar la menor actividad antioxidante observada en ciertos
tratamientos, a pesar del alto contenido fenólico.
Tabla 3. Capacidad antioxidante y contenido de fenoles solubles totales (FST) de los extractos sometidos a las
diversas condiciones de asistencia ultrasónica.
Table 3. Antioxidant capacity and total soluble phenolic content (FST) of the extracts subjected to the different
ultrasound-assisted conditions.
TRATAMIENTO
ABTS mmol ET/g
DPPH mmol ET/g
FRAP mmol ET/g
FST mg EAG/g
SC*
47.53 ± 3.95a
2.29 ± 2.62a
3.70 ± 0.93a
0.003 ± 0.01a
T1
3614.06 ± 371.57e
270.74 ± 8.50b
7.49 ± 0.59c
18.79 ± 0.21h
T2
6572.84 ± 35.05h
286.35 ± 0.41b
12.75 ± 1.72d
14.29 ± 0.03c
T3
3145.32 ± 31.75ce
282.38 ± 1.46b
2.64 ± 0.74a
16.27 ± 0.03g
T4
3245.01 ± 4.11de
302.05 ± 9.12b
12.66 ± 3.77d
9.70 ± 0.31b
T5
6057.81 ± 36.21g
271.91 ± 4.19b
4.59 ± 1.13bc
9.38 ± 0.20b
T6
1070.96 ± 62.75f
295.66 ± 8.17b
5.93 ± 0.09bc
13.69 ± 0.39c
T7
2784.47 ± 289.38bc
341.53 ± 3.82c
4.89 ± 1.21bc
10.58 ± 0.79d
T8
2767.91 ± 98.45b
257.24 ± 0.83b
15.15 ± 1.27d
11.73 ± 0.21e
T9
2673.84 ± 57.06b
276.00 ± 2.47b
20.23 ± 0.35e
12.65 ± 0.01f
*SC: Semilla control. Los valores fueron expresados como la media ± desviación estándar (n=3). Letras
diferentes entre columnas muestran diferencia significativa entre los tratamientos por cada variable analizada
(p < 0.05). Las diferencias significativas entre tratamientos se evaluaron mediante un ANOVA de dos vías,
seguido de la prueba Fisher LSD (α=0.05). Tratamientos (tiempo/amplitud/ciclo): T1) 10min/100 %/0.25s, T2)
5min/100 %/0.5s, T3) 15min/50 %/0.5s, T4) 10min/50 %/1s, T5) 5min/50 %/0.25s, T6) 15min/75 %/0.25s, T7)
15min/100 %/1s, T8) 10min/75 %/0.5s, T9) 5min/75 %/1s.
Los resultados muestran que la extracción asistida por ultrasonido mejora significativamente la
liberación de compuestos fenólicos y la capacidad antioxidante de los extractos acuosos de semillas
de P. dulce. En particular, la capacidad reductora medida por FRAP, relacionada con la actividad
reductora de hierro, ya que se ha asociado con la inhibición de enzimas como la topoisomerasa II,
implicada en la replicación del ADN (Hevener et al., 2018). Por lo tanto, los extractos obtenidos bajo
condiciones óptimas de sonicación no solo presentan propiedades antioxidantes destacadas, sino
también un posible efecto inhibidor sobre topoisomerasa II, lo cual fue evaluado experimentalmente
en este estudio.
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Prado-Guzmán et.al
TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XIX (2025): enero-diciembre, e2087
3.3 Optimización mediante análisis de superficie de respuesta
Se aplicó el análisis de superficie de respuesta considerando efectos lineales, cuadráticos e
interacciones a dos factores (tiempo, amplitud, ciclo). El análisis de varianza mostró efectos
significativos (p < 0.05) de la interacción tiempo y amplitud sobre todas las variables de respuesta
(DPPH, ABTS, FRAP y FST). Las condiciones óptimas de extracción se determinaron en 10 min, 100
% de amplitud y un ciclo de 0.625 s. Aunque estas condiciones favorecieron la optimización
simultánea de todas las respuestas evaluadas, se seleccionó la variable FRAP como criterio principal
de ajuste del modelo, debido a que presentó el menor error residual (2.514), ausencia de falta de
ajuste significativa (p > 0.05) y un coeficiente de determinación ajustado (R²) superior al 95 % (Tabla
4). Aunque el modelo generado para DPPH presentó un menor coeficiente de determinación (R² =
0.54), este comportamiento podría atribuirse a la naturaleza del ensayo, que depende fuertemente
de la cinética de reacción y de la estabilidad del radical DPPH frente a compuestos de diferente
polaridad. Por tanto, en sistemas complejos como los extractos vegetales, esta variabilidad puede
limitar el ajuste del modelo matemático, por lo que se priorizó el modelo FRAP, que mostró mayor
consistencia estadística (R² > 0.95) y relevancia biológica.
El análisis de las superficies de respuesta indicó que, con el ciclo fijo en 0.625 s, amplitudes entre 75–
100 % y tiempos cercanos a 10 min promovieron un incremento en la capacidad antioxidante en los
tres métodos evaluados. Sin embargo, para ABTS y FRAP se observó una disminución de la
respuesta antioxidante con tiempos prolongados a alta amplitud, mientras que el contenido fenólico
total (FST) mostró una tendencia ascendente a mayores tiempos de exposición, lo que sugiere que la
liberación de compuestos fenólicos requiere mayor intensidad y duración del tratamiento por
ultrasonido.
Tabla 4. Ecuaciones de predicción de los distintos ensayos realizados y su ajuste.
Table 4. Prediction equations of the different assays performed and their fit.
Ensayo
Ecuación de predicción
R2
Lack
of fit
Condición óptima
(tiempo/amplitud/ciclo)
ABTS
-683.6279x+20.3418x2-
492.2748y+3.3051y2+1984.0470
0.9949
>0.05
10min/100 %/0.625
DPPH
-317.0410x+21.1172x2-
106.0659y+0.84559y2-285.4567
0.5440
>0.05
10min/100 %/0.625
FRAP
1.8019x-0.1303x2+1.5385y-
0.01003y2+11.2843
0.9607
>0.05
10min/100 %/0.625
FST
0.6202x-0.0239x2-
0.05936y+0.0008y2+1.2196
0.9934
>0.05
10min/100 %/0.625
A partir de la ecuación generada por los modelos, se construyeron superficies de respuesta para
cada variable dependiente (FST, DPPH, ABTS y FRAP), con el propósito de optimizar el proceso de
extracción. Entre ellas, la superficie correspondiente al método FRAP (Fig. 1) fue seleccionada como
modelo óptimo, ya que presentó un ajuste estadísticamente significativo (R² > 95) y un ajuste de
modelo superior al 0.05 (Lack of fit). El interés en esta variable radica en que la capacidad
antioxidante medida por FRAP, asociada a la actividad reductora y quelante de hierro, ha sido
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Prado-Guzmán et.al
TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XIX (2025): enero-diciembre, e2087
vinculada con la inhibición de topoisomerasas, lo que constituye un objetivo central en esta
investigación.
En la superficie de respuesta se observó que la capacidad reductora se incrementó con el aumento
del tiempo y la amplitud del ultrasonido, alcanzando valores máximos alrededor de los 10 min y 100
% de amplitud. Este comportamiento indica un efecto positivo de ambos factores en la liberación de
compuestos antioxidantes, producto de una cavitación más intensa que favorece la ruptura celular.
Sin embargo, a tiempos más prolongados, el efecto cuadrático del tiempo genera una ligera
disminución en la respuesta, posiblemente debido a la degradación mecánica u oxidativa de algunos
compuestos fenólicos. Asimismo, la interacción entre tiempo y amplitud evidenció un efecto
sinérgico, donde la combinación de tiempos moderados y alta amplitud promovió la máxima
capacidad reductora observada.
Figura 1. Superficie de respuesta para FRAP (10 min, 100% amplitud, 0.625 s ciclo).
Figure 1. Response surface for FRAP (10 min, 100% amplitude, 0.625 s cycle).
3.4 Ensayo antitopoisomerasa del extracto optimizado
El extracto obtenido bajo condiciones optimizadas fue evaluado con las cepas Saccharomyces
cerevisiae JN394, JN362a y JN394t-1 (Fig. 2), con el objetivo de determinar su actividad inhibidora
sobre enzimas topoisomerasa. Se observó inhibición del crecimiento celular en las cepas JN394 (51
%) y JN362a (21 %), lo que sugiere la presencia de compuestos con actividad antitopoisomerasa tipo
II. La cepa JN362a presenta mecanismos de reparación del ADN altamente eficientes en comparación
con las demás cepas utilizadas, lo que le permite mantener un desarrollo celular normal (Redon et
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Prado-Guzmán et.al
TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XIX (2025): enero-diciembre, e2087
al., 2003). El extracto evaluado no mostró inhibición sobre esta cepa, lo cual es un resultado esperado
y favorable, ya que indica que el extracto no ejerce efectos citotóxicos inespecíficos ni interfiere con
células funcionalmente sanas. Por su parte, la cepa JN394 está genéticamente modificada para
presentar una deficiencia en los mecanismos de reparación del ADN, lo que la hace especialmente
sensible a compuestos que interfieren con la integridad genómica. El extracto optimizado mostró un
51 % de inhibición del crecimiento en esta cepa, valor que supera en 0.58 veces la inhibición
observada con el control positivo (camptotecina), dado que el extracto optimizado se probó a una
concentración de 1 mg/mL, esto equivale a una concentración de 65.5 µmol ET/g de extracto
utilizado. La inhibición significativa de JN394, junto con la ausencia de efecto sobre JN362a, que
posee mecanismos de reparación eficientes, sugiere que el extracto actúa específicamente sobre
enzimas topoisomerasas, y no por un efecto antimicrobiano inespecífico. En caso de que sí se hubiera
observado inhibición en JN362a, la actividad se atribuiría más probablemente a un efecto citotóxico
general o antimicrobiano (Khan et al., 2002). Para confirmar la especificidad del efecto sobre la
topoisomerasa tipo II, se utilizó la cepa JN394t-1, la cual carece del gen TopI que codifica para la
topoisomerasa tipo I, lo que permite atribuir cualquier inhibición observada a la acción sobre
topoisomerasa tipo II. En esta cepa, el extracto mostró un 21 % de inhibición, 0.28 veces mayor que
el control positivo, lo que respalda la hipótesis de que la actividad biológica observada se dirige
específicamente contra la topoisomerasa tipo II.
Figura 2. Porcentaje de inhibición de cepas S. cerevisiae genéticamente modificadas. CTP: control positivo
Camptotecina. Tratamiento: Condiciones óptimas de extracción (10 min, 100 % amplitud, 0.625 s ciclo). Los
valores negativos indican crecimiento celular de la cepa.
Figure 2. Inhibition percentage of genetically modified S. cerevisiae strains. CTP: positive control Camptothecin.
Treatment: optimal extraction conditions (10 min, 100 % amplitude, 0.625 s cycle). Negative values indicate cell
growth of the strain.
Estos resultados indican que el extracto acuoso de semilla de P. dulce, obtenido mediante extracción
asistida por ultrasonido, presenta actividad antitopoisomerasa tipo II. Aunque estudios previos,
como el de Gupta et al. (2016) han reportado efectos antiproliferativos de extractos de hojas de P.
dulce sobre líneas celulares de cáncer de próstata (GI₅₀ = 3.7 µg/mL), hasta la fecha no se habían
documentado efectos biológicos asociados a las semillas. Este hallazgo aporta evidencia preliminar
-120
-100
-80
-60
-40
-20
0
20
40
60
80
100
JN394 JN394t-1
Inhibición (%)
JN362a
CTP (%)
Tratamiento (%)
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Prado-Guzmán et.al
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sobre el potencial bioactivo de un subproducto vegetal poco explorado y sugiere que podría
representar una fuente alternativa de compuestos con actividad biológica relevante. La ausencia de
efectos citotóxicos sobre células con mecanismos de reparación intactos, junto con la inhibición
observada en células deficientes en topoisomerasa II, apoya la hipótesis de una acción selectiva. En
conjunto, estos resultados sientan las bases para estudios posteriores orientados al aislamiento y
caracterización de los compuestos activos presentes en las semillas, así como para su evaluación en
líneas celulares eucariotas, con miras a su posible aplicación farmacológica o nutracéutica. Hoy en
día, existe una creciente búsqueda por matrices ricas en CB y las semillas de guamúchil representan
una fuente prometedora, la cual, en la actualidad carece de algún valor agroindustrial. De esta
manera, la EAU contribuye a una obtención de CB amigable con el medio ambiente, y a la reducción
de desechos generados.
4. Conclusiones
La extracción asistida por ultrasonido (EAU) permitió optimizar la liberación de compuestos
fenólicos y potenciar la capacidad antioxidante de semillas de Pithecellobium dulce. El análisis de
superficie de respuesta identificó condiciones óptimas de 10 min, 100 % de amplitud y 0.625 s de
ciclo, que generaron extractos con alta concentración de fenoles solubles totales y máxima capacidad
antioxidante (ABTS, DPPH y FRAP). El extracto obtenido bajo estas condiciones mostró una
inhibición global del 51 % y una actividad específica del 21 % sobre topoisomerasa tipo II en cepas
de Saccharomyces cerevisiae, sin evidencias de citotoxicidad en células con mecanismos de reparación
intactos. Estos resultados confirman la eficacia de la EAU como técnica sostenible para obtener
extractos bioactivos y constituyen la primera evidencia de actividad antitopoisomerasa en semillas
de P. dulce. En conjunto, los resultados demuestran que las semillas de guamúchil, tradicionalmente
subutilizadas, poseen un alto potencial como fuente de compuestos funcionales aplicables en las
industrias nutracéutica y farmacéutica. Futuras investigaciones deberán centrarse en el aislamiento
e identificación de los metabolitos responsables de la actividad observada, así como en su validación
en modelos celulares y animales para fortalecer su aplicabilidad terapéutica.
Contribuciones de los autores
Conceptualización, Sánchez-Burgos; metodología, Sánchez-Burgos y Zamora-Gasga; software,
Zamora-Gasga; validación, Zamora-Gasga y Pérez-Larios; análisis formal, Sánchez-Burgos y Prado-
Guzmán; investigación, Prado-Guzmán y Miramontes-Escobar; redacción-redacción del borrador
original, Prado-Guzmán y Miramontes-Escobar; redacción-revisión y edición, Miramontes-Escobar
y Sánchez-Burgos; visualización, Pérez-Larios; supervisión; Pérez-Larios; administración del
proyecto, Sánchez-Burgos. Todos los autores han leído y aceptado la versión publicada del
manuscrito.
Agradecimientos
Gladys América Prado-Guzmán agradece la beca al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología
(CONACYT- Número de registro: 887668)
15
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Conflicto de interés
Los autores no tienen conflictos de intereses en la publicación de estos resultados.
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