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ISSN-e: 2683-3360
Artículo de Revisión
Co-infecciones presentes durante la pandemia por
COVID-19: Revisión Sistemática
Co-infections occurring during the COVID-19 pandemic: A
Sistematic Review
*Correspondencia: p309232@uach.mx (Ana Paola Leyva-Aizpuru)
DOI: https://doi.org/10.54167/tch.v16i2.974
Recibido: 09 de mayo de 2022; Aceptado: 25 de agosto de 2022
Publicado por la Universidad Autónoma de Chihuahua, a través de la Dirección de Investigación y Posgrado.
Resumen
Se presenta una revisión sistemática sobre los patógenos de mayor prevalencia en los casos
reportados de co-infección en pacientes con COVID-19 a nivel internacional. El objetivo de la revisión
es reportar la prevalencia de casos de co-infección e identificar a los patógenos que la causan. A
partir de las bases de datos Pubmed, Google Scholar y Scopus se obtuvieron artículos que incluyeran
las palabras: “co-infección”, “infección secundaria”, “infección intrahospitalaria”, “COVID-19”,
“SARS-CoV-2”, “infección bacteriana”, “infección viral”, e “infección micotica”. Posteriormente se
aplicó un filtro para descartar los artículos que no cumplían los criterios de elegibilidad, lo que dio
como resultado 32 artículos. A continuación, se clasificaron los casos de co-infeccion según el
patógeno causante y el origen: micótico, viral o bacteriano; posteriormente se obtuvo la proporción
de casos según la clasificación. Como resultado se muestra que la proporción en la prevalencia de
pacientes con co-infección bacteriana fue del 1.64 %, con co-infección vírica fue del 1.00 % y con co-
infección fúngica fue del 2.60 %. Aunque estos porcentajes son muy pequeños en comparación con
los pacientes que sólo tienen COVID-19, es importante que el personal sanitario lleve un registro de
qué patógeno está co-infectando a los pacientes con el objetivo de garantizar un tratamiento y control
adecuados.
Palabras clave: co-infección, COVID-19, infección intrahospitalaria, bacterias, hongos.
Gerardo Pavel Espino-Solis1 y Ana Paola Leyva-Aizpuru2*
1 Laboratorio Nacional de Citometría de Flujo, Facultad de Medicina. Universidad Autónoma de
Chihuahua, Facultad de Medicina. Circuito Universitario s/n. Campus II. 31125. Chihuahua, Chih.,
México.
2 Laboratorio de Química Física Computacional Universidad Autónoma de Chihuahua, Facultad de
Medicina y Ciencias Biomédicas. Campus II. 31125. Chihuahua, Chih., México.
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Espino-Solís et.al
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Abstract
A systematic review of the most prevalent pathogens in reported cases of co-infection in patients
with COVID-19 at international level is presented. The aim of the review is to report the prevalence
of cases of co-infection and to identify the pathogens that cause it. From the Pubmed, Google Scholar
and Scopus databases, articles were obtained that included the words: "co-infection", "secondary
infection", "in-hospital infection", "COVID-19", "SARS-CoV-2", "bacterial infection", "viral infection",
and "mycotic infection". A filter was then applied to discard articles that did not meet the eligibility
criteria, resulting in 32 articles. Next, the cases of co-infection were classified according to the
causative pathogen and origin: fungal, viral or bacterial; subsequently, the proportion of cases
according to the classification was obtained. As a result, the proportion in the prevalence of patients
with bacterial co-infection was 1.64 %, with viral co-infection was 1.00 % and with fungal co-infection
was 2.60 %. Although these percentages are very small compared to patients with only COVID-19,
it is important for healthcare personnel to keep track of which pathogen is co-infecting patients in
order to ensure proper treatment and control.
Keywords: co-infection, COVID-19, nosocomial infection, bacteria, fungi.
1. Introducción
Existen partículas cargadas de material genético, capaces de infectar y dañar a las células para
multiplicarse en su interior y destruirlas durante el proceso. Estos agentes microscópicos se conocen
como virus, los cuales no poseen la maquinaria básica para replicarse, de ahí la expresión "el virus
no está vivo". Los virus dependen de los componentes de la célula para seguir replicándose e
infectando a otras células. La configuración básica del virus incluye un único tipo de ácido nucleico,
ya sea ADN o ARN, que está envuelto en una cápside proteica. Según el tipo de virus, la estructura
puede ser de mayor o menor complejidad. Los virus son parásitos intracelulares que pueden infectar
a animales, humanos, plantas, hongos, bacterias y parásitos (Adhikari, 2020).
En diciembre de 2019, un brote de casos de neumonía grave llamó la atención de las autoridades
sanitarias en Wuhan, China, la enfermedad se extendió rápidamente por todo el mundo y se presentó
con una alta tasa de letalidad (Zhu et al., 2020). Los estudios etiológicos apuntaron a agentes de
infección respiratoria comunes como la gripe, el SARS (Síndrome Respiratorio Agudo Severo) y el
MERS (Síndrome Respiratorio de Oriente Medio). Sin embargo, los resultados de identificación
fueron negativos. A partir de técnicas de secuenciación de nueva generación (NGS), se analizó el
genoma viral proveniente de muestras bronco-alveolares de pacientes infectados. En cuestión de
semanas tras el primer brote, los resultados revelaron que el agente causante era un nuevo virus
perteneciente a la familia de los coronavirus. Anteriormente, los laboratorios hubieran tardado
meses en lograr identificar la especie vírica. Las alarmas a nivel mundial fueron accionadas, ya que
el nuevo virus tenía un 85 % de identidad con el coronavirus que infecta a los murciélagos, el otro
15 % debía ser investigado más a fondo (Zhu et al., 2020). Este virus se llamó SARS-CoV-2, causante
de la enfermedad conocida como COVID-19, la cual fue declarada pandemia por la Organización
Mundial de la Salud (OMS) el 11 de marzo de 2020 (Q. Li et al., 2020). La Fig. 1 muestra la clasificación
del SARS-CoV-2.
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Actualmente, la pandemia de COVID-19 ha causado un total de 425,942,053 casos de infección y
5,890,818 defunciones (Medicine, 2022). La perspectiva en 2022 parece mejorar gracias a la
investigación en torno al virus, sus variantes y el desarrollo de vacunas. Pero, las unidades de
cuidados intensivos de los hospitales de todo el mundo reportan casos de pacientes positivos a
COVID-19 que también están co-infectados con otros tipos de virus, bacterias u hongos. Por otro
lado, la mayoría de los patógenos intrahospitalarios a los que están expuestos los pacientes tienen
resistencia a los antibióticos y antifúngicos de primera elección. Adicionalmente, se ha observado
que los pacientes con COVID-19 que han adquirido una co-infección tienen una tasa de mortalidad
alta, en comparación con pacientes positivos a COVID-19 sin co-infección (Aguilera et al., 2020). Esta
situación complica el manejo adecuado de los pacientes y plantea un nuevo reto en términos de
tratamiento, pronóstico y control de la enfermedad ( Zhu et al., 2020; Musuuza et al., 2021).
2. Revisión sistemática
Se realizó una revisión sistemática para identificar la prevalencia de los principales patógenos
causantes de co-infecciones durante la pandemia de COVID-19. Para ello, se utilizaron las siguientes
bases de datos: PubMed, Google Scholar y Scopus. Las palabras clave para la búsqueda fueron: “co-
infección”, “infección secundaria”, “infección intrahospitalaria”, “COVID-19”, “SARS-CoV-2”,
“infección bacteriana”, “infección viral”, e “infección micótica”.
Criterios de elegibilidad
Se incluyen estudios de tipo observacional, ensayos clínicos y revisiones sistemáticas.
La población de estudio puede ser a nivel nacional o internacional.
Figura 1. Clasificación del virus SARS-CoV-2 a partir de su origen morfológico.
Figure 1. SARS-CoV-2 virus classification based on morphological origin.
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Se debe reportar datos sobre prevalencia de co-infección, pacientes con COVID-19
confirmados mediante pruebas de laboratorio.
Artículos que no han sido publicados, basados en aproximación estadística, simulación, o
en estudios de modelo animal, fueron excluidos.
Se debe mencionar si los casos de co-infección fueron adquiridos en la comunidad o de
manera intrahospitalaria.
Para seleccionar los artículos relevantes, se llevó a cabo un análisis por etapas. En primer lugar, se
seleccionaron los estudios que podían ser relevantes para la investigación a partir de una búsqueda
por palabras clave en las bases de datos. En segundo lugar, se filtró cada artículo por el título y el
resumen. Por último, se leyó el texto completo de cada artículo pertinente y se aplicaron los criterios
de selección para incluirlo en la revisión. La búsqueda en bases de datos arrojó un total de 64
artículos. Después de aplicar filtros de elegibilidad y eliminar artículos con información duplicada,
se preseleccionaron 52 artículos para leer en su totalidad. Finalmente, se incluyeron 32 artículos que
cumplieron con los criterios de selección. El análisis de selección por etapas se muestra en la Fig. 2.
Figura 2. Diagrama de flujo para selección y extracción de datos.
Figure 2. Flow chart for data selection and extraction.
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3. Co-infecciones y COVID-19
Los organismos pueden contraer más de una infección de manera simultánea, este fenómeno se
conoce como co-infección. Algunos de los agentes patógenos responsables de co-infecciones pueden
ser bacterias, virus u hongos. Aunque las co-infecciones se producen con frecuencia, suelen tener
consecuencias negativas para la salud; tal es el caso de los pacientes con VIH que se infectan con
otras enfermedades como la tuberculosis (Cedillos et al., 2017), la hepatitis C (González-García et al.,
2005) o la candidiasis (Agudelo-Gonzalez et al., 2015).
Los pacientes infectados con COVID-19 también son susceptibles a infectarse con un segundo
patógeno, esto se debe a la predisposición que supone la infección por COVID-19 y los efectos en el
cuerpo. Por un lado, el virus causa destrucción de tejidos, especialmente en el epitelio respiratorio.
Además, provoca una sobre activación del sistema inmunológico ya que aumenta la adherencia a
bacterias por parte de los interferones, proteínas encargadas de indicar la presencia de patógenos
(Manna et al., 2020). Los niveles de citosinas y plaquetas elevados también han demostrado ser clave
para explicar el excesivo estado inflamatorio observado en los pacientes con COVID-19, el cual lleva
a un estado de inmunosupresión generalizado, es decir, la disminución de la respuesta inmunológica
del cuerpo ante los patógenos (Bengoechea et al., 2020). A estos factores se unen las comorbilidades
de cada paciente como diabetes, hipertensión, falla de la función renal, entre otros (Casas-Rojo et al.,
2020).
Un fenómeno característico observado durante la pandemia por influenza AH1N1 también se
identificó desde los inicios de la pandemia por COVID-19. Los pacientes infectados por COVID-19
tenían mayor predisposición a desarrollar neumonías de origen bacteriano. En los modelos de
estudio en ratones con influenza, las vías áreas menores, como los bronquiolos y alveolos, estaban
obstruidas, convirtiendo estas estructuras en un medio ideal para el crecimiento bacteriano (Arnold
et al., 2020). Desde el inicio de la pandemia, una proporción de los pacientes COVID-positivos que
fueron ingresados a hospitales tenían una co-infección concurrente. Este grupo de pacientes requiere
mayor atención y recursos por parte del personal sanitario, ya que la sintomatología, el tratamiento
y el pronóstico se ven alterados en función del patógeno que co-infecta al cuerpo (Cimolai, 2021).
Otro factor importante es dónde sucedió la co-infección. Para ello, se tienen en cuenta los siguientes
criterios: a) Si el paciente presentó la infección adicional en el momento del ingreso, o en las primeras
48 horas, se denomina co-infección adquirida en la comunidad; b) si la co-infección se produce
después de las 48 horas del ingreso, se considera una co-infección adquirida en el hospital. Ambos
tipos de infección pueden darse durante la exposición con una persona enferma o al estar en contacto
con superficies contaminadas con bacterias, virus, hongos y otros patógenos.
La infección adquirida en la comunidad suele ser causada por patógenos oportunistas, es decir, una
persona que está sana puede estar expuesta a ellos sin contagiarse gracias a su sistema inmunológico.
Sin embargo, una persona cuyas defensas son bajas se vuelve más susceptible a ser infectada por
estos patógenos oportunistas. Este tipo de infecciones puede darse en cualquier espacio público,
como las escuelas y lugares de trabajo o bien, en el hogar. También pueden encontrarse en alimentos
contaminados.
Por otro lado, las infecciones adquiridas en el hospital son causadas por patógenos nosocomiales.
Esta clase de patógenos se encuentran en la superficie de las instituciones de salud, en la piel y nariz
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del personal, en los dispositivos médicos invasivos como los respiradores y en los mismos pacientes.
Los patógenos nosocomiales tienen un alto perfil de resistencia a antibióticos, requieren tratamientos
más agresivos y tienden a elevar la mortalidad en pacientes infectados. (Feldman et al., 2021).
Co-infecciones bacterianas
La Fig. 3 muestra la prevalencia de casos COVID-19 según la proporción resultante: a) los
pacientes COVID-19 positivos en azul; b) pacientes con co-infección bacteriana intrahospitalaria en
rojo; y c) co-infección bacteriana adquirida en la comunidad en amarillo. Las Co-infecciones
adquiridas en la comunidad con mayor prevalencia pertenecen a las bacterias: Streptococcus
pneumoniae y Staphylococcus spp. En el caso de las Co-infecciones intrahospitalarias, la mayor
prevalencia pertenece a las bacterias: Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa y Escherichia coli.
Figura 3. Prevalencia de pacientes infectados por COVID-19 e infección bacteriana: A) Streptococcus pneumoniae;
B) Mycoplasma pneuminiae; C) Hemophilus influenzae; D) Staphylococcus aureus; E) Acinetobacter baumanni; F)
Kliebsiella pneumoniae; G) Escherichia coli; H) Enterococcus faecalis; y I) Pseudomonas aeruginosa
Figure 3. Prevalence of patients infected with COVID-19 and bacterial infection: A) Streptococcus pneumoniae; B)
Mycoplasma pneuminiae; C) Hemophilus influenzae; D) Staphylococcus aureus; E) Acinetobacter baumanni; F) Kliebsiella
pneumoniae; G) Escherichia coli; H) Enterococcus faecalis; y I) Pseudomonas aeruginosa.
Referencias: Adalbert et al., 2021; Barrasa et al., 2020; Langford et al., 2020; Chen et al., 2021; Feng et al., 2020;
Mason et al., 2021; Mirzaei et al., 2020; Pongpirul et al., 2020; Senok et al., 2021; Zeshan et al., 2022; F. Zhou et al.,
2020.
La Fig. 3 también indica que la proporción de pacientes co-infectados es muy pequeña en
comparación con el total de casos positivos sin infección adicional. Estos resultados coinciden con lo
reportado por Prasetyoputri (2021), donde los porcentajes de co infeccion bacteriana en Nueva York
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y Barcelona no superan el 3.6 %, por otro lado, según un estudio de casos que incluía a 221 pacientes
en China, la tasa de co-infección bacteriana fue de 7.7 % donde 55 eran pacientes en estado crítico
(Zhang et al., 2020). En cuanto a la identificación de las bacterias causantes de co-infección, Salehi et
al., (2020) reportaron a Acinetobacter baumanni y Klebsiella pneumoniae como los patógenos de mayor
incidencia en pacientes internados. En esta revisión se encontró a Klebsiella pneumoniae como la
bacteriana co-infectante de mayor presencia, mientras Acinetobacter baumanni se llevó el quinto lugar.
La presencia de una infección bacteriana dificulta el proceso de diagnóstico y la elección de
tratamiento adecuado. Además, el uso de antibióticos de amplio espectro aumenta el riesgo de
complicaciones en pacientes con cuadro grave de COVID-19 (Aguilera et al., 2020).
Co-infecciones virales
La Fig. 4 muestra la prevalencia de casos COVID-19 según la proporción resultante: a) los
pacientes COVID-19 positivos en azul; b) pacientes con co-infección viral intrahospitalaria en rojo; y
c) co-infección viral adquirida en la comunidad en amarillo. Las Co-infecciones adquiridas en la
comunidad con mayor prevalencia pertenecen a los virus: Influenza a y Rhinovirus. En el caso de las
Co-infecciones intrahospitalarias, la mayor prevalencia pertenece a Rhinovirus.
Figura 4. Prevalencia de pacientes infectados por COVID-19 e infección vírica: A) Influenza A; B) Rhinovirus;
C) Influenza B; D) Adenovirus; E) Virus sincitial respiratorio; F) Otros coronavirus no SARS-cov-2; y G) Herpes
simple.
Figure 4. Prevalence of patients infected with COVID-19 and viral infection: A) Influenza A; B) Rhinovirus; C)
Influenza B; D) Adenovirus; E) Respiratory syncytial virus; F) Other non-SARS-CoV-2 coronaviruses; and G)
Herpes Simplex.
Referencias: Cuadrado-Payán et al., 2020; Cusumano et al., 2020; Ding et al., 2020; Khurana et al., 2020; Kim et al.,
2020; Musuuza et al., 2021; Nowak et al., 2020; Rajdev et al., 2020; Russell et al., 2021.
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Según lo reportado en un hospital de Shenzhen en China, 6 pacientes de 92 (3.2 %) infectados con
COVID-19 dieron positivo a una co-infeccion viral (Li et al., 2021). Un estudio de casos en Wuhan
reportó que de 2,745 pacientes con COVID-19, el 5.8 % tenía una segunda infección de origen viral
(Wang et al., 2020). Al comparar estos resultados con los encontrados en esta revisión, se observa que
nuestros resultados reportan una menor tasa de co-infeccion viral. Sin embargo, los virus causantes
de las co-infecciones coinciden con lo reportado en la revisión de Li et al, siendo el virus de la
influenza A, el rhinovirus y otros coronavirus no SARS-cov-2, los de mayor prevalencia (Lim et al.,
2019).
Co-infecciones micóticas
La Fig. 5 muestra la prevalencia de casos COVID-19 según la proporción resultante: a) los
pacientes COVID-19 positivos en azul; b) pacientes con co-infección micótica intrahospitalaria en
rojo; y c) co-infección micotica adquirida en la comunidad en amarillo. Las co-infecciones adquiridas
en la comunidad con mayor prevalencia pertenecen a Aspergillus spp. En el caso de las co-infecciones
intrahospitalarias, la mayor prevalencia pertenece a Candida spp.
Figura 5. Prevalencia de pacientes infectados por COVID-19 e infección micótica: A) Candida spp.; B) Aspergillus
spp.
Figure 5. Prevalence of patients infected with COVID-19 and fungal infection: A) Candida spp.; B) Aspergillus spp.
Referencias: Chedid et al., 2020; Cox et al., 2020; Gudiol et al., 2021; Hughes et al., 2020; Liu et al., 2020; Ng et al.,
2022; Nori et al., 2021; Pemán et al., 2020; Rawson et al., 2020; Seaton et al., 2020; Senok et al., 2021; Vaughn et al.,
2021; P. Zhou et al., 2020.
Según un estudio de casos en Irán, 53 de 1,059 (5 %) pacientes con COVID-19 presentaban co-
infección micótica, todas causadas por especies del hongo Candida, siendo C. albicans la de mayor
prevalencia (70.7 %) (Salehi et al., 2020). En Italia, un estudio de casos encontró que de 16,654
pacientes con COVID-19, el 3 % tenía una co-infección micótica (Huttner et al., 2020).
Estos resultados reportan porcentajes de prevalencia mayores a los de la revisión. Por otro lado, los
estudios reportados coinciden con los resultados en cuanto a los hongos con mayor presencia en las
co-infecciones micóticas: C. albicans y Aspergillus (Agrifoglio, 2020). Se ha demostrado que las
infecciones fúngicas, en conjunto con un cuadro viral, da como resultado un incremento en la
mortalidad de pacientes sin importar el sexo o la edad (Nebreda-Mayoral et al., 2020). Por ello, es
importante que los hospitales cuenten con los recursos necesarios para llevar a cabo el diagnóstico
temprano cuando se sospecha de una co-infección micótica.
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4. Conclusiones
Se obtuvo la prevalencia de casos de infección por COVID-19 y casos de co-infección. La
proporción en esta prevalencia de pacientes co-infectados por bacterias, virus u hongos es pequeña
en comparación con el número total de pacientes con COVID-19. Al comparar los resultados
obtenidos con la literatura, se observa que los porcentajes de prevalencia son más pequeños, pero
coinciden con los patógenos más comunes en cada clase de co-infección: virus, hongos y bacterias.
Se observa una tendencia en cuanto a qué patógenos se adquirieron dentro y fuera del entorno
hospitalario. La presencia de una co-infección, independientemente del patógeno que coinfecta,
provoca el incremento de la gravedad con la que se manifiestan ambas infecciones. Como
consecuencia, aumenta la tasa de mortalidad de los pacientes. Por ello, aunque la identificación del
patógeno supone un incremento en los gastos de operaciones de los hospitales, es vital especificar el
agente infeccioso para brindar una mejor atención a la salud. De igual manera, el conocer la
prevalencia de los patógenos coinfectantes permite tener un mejor control epidemiológico y manejo
de recursos.
Conocer la prevalencia de las co-infecciones y los patógenos que las causan permite a los hospitales
manejar mejor al paciente durante el curso de la enfermedad. Además, es imprescindible tener un
buen control de los recursos necesarios para que las unidades hospitalarias puedan hacer frente a la
demanda que ha supuesto la pandemia.
Conflicto de interés
Los autores declaran que no existe ningún conflicto de interés en la publicación de estos resultados.
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