67
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •
El científico frente a la sociedad Artículo de opinión
Resumen
Los seres humanos requieren de más de 22 elementos minerales para
su desarrollo óptimo, los cuales pueden ser suplementados con una
dieta balanceada. Las deficiencias de micronutrientes se han
incrementado en las últimas décadas debido a la depreciación general
de la calidad de la dieta de las poblaciones vulnerables, tanto en los
países desarrollados y en desarrollo. Se estima que, de la población que
padece malnutrición de micronutrientes, entre un 60 a 80% presenta
deficiencia de hierro (Fe), más de 30% tiene deficiencia en zinc (Zn),
30% es deficiente en yodo (I) y alrededor del 15% es deficiente en
selenio (Se). Las deficiencias de hierro (Fe) y zinc (Zn) son un problema
crítico de salud pública en todo el mundo, con el impacto negativo en
la salud, la esperanza de vida y la productividad. El proceso de
biofortificación es un enfoque agrícola que puede mejorar la nutrición
humana a nivel mundial. La biofortificación agronómica se considera
a corto plazo y como una estrategia complementaria. Los análisis
económicos sugieren que la biofortificación genética es la estrategia
más eficaz para aumentar la dieta la ingesta de Fe y Zn de las poblaciones
vulnerables. El enriquecimiento de micronutrientes esenciales de los
granos de cereales mediante el mejoramiento genético es un área de
alta prioridad de la investigación, y una estrategia eficaz entre otros
enfoques, por ejemplo, el enriquecimiento, la suplementación y la
diversificación de los alimentos. El presente manuscrito pretende dar
a conocer la problemática de la deficiencia de micronutrientes a nivel
mundial y cómo afecta a la nutrición y salud humana. Así mismo, se
plantean algunas soluciones a este problema, como es el caso de la
estrategia de biofortificación de micronutrientes en cultivos agrícolas.
Palabras clave: biofortificación, deficiencia de micronutrientes,
nutrición, salud humana.
_________________________________
1 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A. C. Unidad Delicias, Av. Cuarta Sur 3820, Fracc. Vencedores del Desierto, 33089
Delicias, Chihuahua. México.
2 Universidad Autónoma de Chihuahua. Facultad de Ciencias Agrotecnológicas. Escorza 900 Col. Centro. C. P. 31000. Chihuahua, Chih., México.
3 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo, A. C. Unidad Cuauhtémoc. Av. Río Conchos S/N Parque Industrial, Apdo. Postal
781. C.P. 31570. Cd. Cuauhtémoc, Chihuahua, México.
4 Dirección electrónica del autor de correspondencia: esteban@ciad.mx.
Abstract
Humans require more than 22 mineral elements for optimum
growth, which can be supplemented with a balanced diet.
Micronutrient deficiencies have increased over recent decades due
to the general depreciation of the quality of the diet of vulnerable
populations, both in developed and developing countries. It is
estimated that the population suffering from micronutrient
malnutrition, between 60-80% of the population are deficient in
iron (Fe), over 30% are deficient in zinc (Zn), 30% are deficient in
iodine (I) and about 15% are deficient in selenium. Deficiencies of
iron (Fe) and zinc (Zn) are a critical public health problem
worldwide, with negative impact on health, lifespan and productivity.
Biofortification process is an agricultural approach that can improve
human nutrition worldwide. Agronomic biofortification is
considered a short-term and as a complementary strategy, but
economic analyses suggest that genetic biofortification is the most
effective strategy for increasing dietary intake of Fe and Zn of
vulnerable populations. Enrichment of cereal grains by breeding is
a high-priority area of research, and an effective strategy among
other approaches, such as fortification, supplementation and food
diversification. This manuscript seeks to highlight the problem of
micronutrient deficiency in the world and how it affects the human
health and nutrition. Also, some solutions to this problem arise, as
in the case of the strategy of micronutrient biofortification in
agricultural crops.
Keywords: biofortification, micronutrient deficiencies, nutrition,
human health.
Micronutrient biofortification in agricultural crops
and their impact on human nutrition and health
Biofortificación con micronutrientes en cultivos
agrícolas y su impacto en la nutrición y salud
humana
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA1, ESTEBAN SÁNCHEZ1,4, GRACIELA DOLORES ÁVILA-QUEZADA2
CARLOS HORACIO A COSTA-MUÑÍZ3 Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES3
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •68
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA, ESTEBAN SÁNCHEZ, GRACIELA D. ÁVILA-QUEZADA, CARLOS H. ACOSTA-MUÑÍZ Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES:
Biofortificación con micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana
Los micronutrientes son definidos como elementos químicos o sustancias requeridos
en cantidades traza para el normal crecimiento y desarrollo de los organismos vivos.
Hay varios métodos para mejorar el contenido de esos compuestos dentro de las
partes comestibles de las plantas. El desarrollo tradicional es un enfoque probado, pero tiene
varias limitantes, incluyendo los marcos de tiempo prolongados para desarrollar variedades y
la relativamente baja "concentración de micronutrientes" entre variedades en una determinada
región (Bonneuil, 2006; Johnson y Veilleux, 2010). Otra técnica es suministrar a las plantas
con fertilizantes u otros químicos para aumentar su contenido de nutrientes durante el desarrollo
(Dodd et al., 2010).
Introducción
La deficiencia de micronutrientes como Fe, Zn,
selenio (Se) y el iodo (I) es un problema de salud
pública, que afecta a más de un tercio de la población
mundial. Deficiencias en calcio (Ca), magnesio (Mg)
y cobre (Cu) se presentan en un tercio de la población,
principalmente en los países en vías de desarrollo
(White y Broadley, 2005). La malnutrición por
deficiencia de micronutrientes tiene grandes
consecuencias socio-económicas. Esto da como
resultado el aumento de la mortalidad, baja talla y
desarrollo infantil y problemas de aprendizaje en
bebes y niños. Además, provoca pérdida de la
capacidad para trabajar en los adultos, lo cual a su
vez disminuye o dificulta el crecimiento económico e
induce a la pobreza. Lo anterior ha sido ocasionado,
en parte, por la agricultura moderna que impulsa
principalmente un mayor rendimiento a menor costo,
sin darle importancia a la calidad nutricional de los
cultivos (Sands et al., 2009).
La biofortificación con micronutrientes de los
cultivos básicos se presenta como una herramienta
útil para combatir esta problemática. Esta alternativa
busca incrementar el contenido de nutrientes en los
cultivos mediante técnicas de fertilización,
fitomejoramiento tradicional o fitomejoramiento
asistido con biotecnología (Welch y Graham, 2004).
La biofortificación tiene muchas ventajas: una única
inversión para desarrollar semillas fortificadas, los
costos recurrentes son bajos y el germoplasma puede
ser compartido. Además, el sistema de cultivos
biofortificados es un medio viable para hacer llegar
alimentos fortificados a las personas con acceso
limitado a ellos, especialmente la población con
desnutrición de zonas rurales remotas (Nestel et al.,
2006). Sin embargo, requiere que la investigación
agrícola establezca vínculos directos con los sectores
de salud y nutrición humana (Bouis, 2003).
Por lo anterior, tres puntos principales que se
requieren para implementar un programa de
biofortificación con éxito son: 1) que los cultivos
biofortificados deben ser de alto rendimiento y
rentable para el agricultor; 2) los cultivos
biofortificados deben mostrar eficacia para disminuir
la problemática de malnutrición en los seres humanos;
3) el cultivo biofortificado debe ser aceptado por los
agricultores y los consumidores en la región de
destino.
Harvest Plus, es una organización no
gubernamental que se enfoca en el desarrollo de
cultivos biofortificados con selenio ha abordado todos
estos temas (Hotz y McClafferty, 2007). Un punto
importante a tomar en cuenta para la optimización
de los programas de biofortificación es el
procesamiento de los cultivos después de la cosecha.
Cultivos como el trigo se consumen después de un
proceso de molienda (White y Broadley, 2005), lo
que pudiera modificar las concentraciones
biodisponibles de los nutrientes en el cultivo. Además,
las concentraciones de algunos nutrientes como el
Se y el S se encuentran en mayor proporción en el
embrión de la semilla, otros como el Fe, Cu y Zn se
encuentran principalmente en el salvado (Lyons et
al., 2005).
69
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •
Biofortificación con Fe y Zn
La Organización Mundial de la Salud estima que
la prevalencia de la anemia alrededor del mundo es
de 1600 millones, de los cuales, aproximadamente el
50% se estima que se debe a deficiencia de Fe
(McLean et al., 2009). Las principales causas de
deficiencia de Fe son una inadecuada ingesta del
elemento en la dieta y la baja biodisponibilidad de
éste. En las poblaciones de bajos ingresos en el
mundo, un suministro inadecuado de Fe biodisponible
es por lo general debido a la falta de diversidad de la
dieta. Los alimentos básicos que contienen altas
cantidades de inhibidores de la absorción de Fe, como
el ácido fítico o polifenoles, que forma la mayor parte
de la dieta (Cercamondi et al., 2013).
Más del 30% de la población mundial tiene
anemia, que es en gran parte debida a la deficiencia
de Fe (ID) (Gibson, 2006). Una de las principales
causas de la ID es baja biodisponibilidad dietética
Fe, que se observa típicamente en dietas monótonas
planta- basada consumidas por las poblaciones del
tercer mundo de nivel socioeconómico bajo (Gibson,
2006). Este tipo de dietas son ricas en ácido fítico y
polifenoles, dos inhibidores conocidos de la absorción
de Fe (Reddy et al., 1996), pero pobre en
potenciadores de la absorción de Fe, como la carne
(Martínez-Torres y Layrisse, 1971) o ácido ascórbico
(Siegenberg et al. 1991). La forma más grave de
ID, anemia por deficiencia de Fe (AIF), es común
en los niños y las mujeres jóvenes en el mundo en
desarrollo, así como en los países desarrollados. IDA
tiene efectos adversos para la salud en el resultado
del embarazo, el crecimiento infantil, el rendimiento
cognitivo, estado inmunológico, y la capacidad de
trabajo.
Para las mujeres embarazadas, la anemia
contribuye al 20% de todas las muertes maternas.
Incluso ID de leve a moderada sin anemia puede
disminuir la capacidad de trabajo y resistencia a la
fatiga (Brownlie et al., 2004) y afectar la cognición
(Stoltzfus et al., 2001). La biodisponibilidad de Fe no
hemo, que constituye todo el Fe encontrado en los
alimentos vegetales y más del 50% del Fe de origen
animal, por lo general se encuentra en el intervalo de
2-20% (Monsen y Balintfy 1982). En contraste, el
Fe hemo se absorbe en un 15-35%, y su absorción
es ligeramente influenciada por otros constituyentes
de la dieta (Carpenter y Mahoney, 1992). La mayoría
del Fe del cuerpo, 65-70%, se encuentra en las
moléculas de hemoglobina y mioglobina utilizadas
para el transporte de oxígeno y de almacenamiento,
y funciona como un cofactor en varias enzimas
(Aisen et al., 2001). El almacenamiento de Fe, que
constituye el residual de un tercio del Fe total del
cuerpo, es secuestrada en las proteínas ferritina y
hemosiderina en el hígado, el bazo y la médula ósea
(Aisen et al., 2001).
Programas de suplementación de Fe y
fortificación de los alimentos han demostrado ser
eficientes y han reducido la morbilidad y mortalidad
en todo el mundo, pero no han sido universalmente
exitosos en reducir de forma sostenible la prevalencia
de deficiencias de micronutrientes en los países en
desarrollo, debido a que las deficiencias nutricionales
se presentan en más altos porcentajes (Mayer et al.,
2008). La biofortificación de cultivos de alimentos
básicos para aumentar su contenido de
micronutrientes, tiene un enfoque de salud pública
para el control de las deficiencias de Fe (y Zn) en los
países en desarrollo (Bouis y Welch, 2010). En
general, las concentraciones de minerales en la
mayoría de los suelos no son suficientes para apoyar
los cultivos con altos contenidos de minerales (White
y Broadley, 2005).
Aunque es difícil de definir bioquímicamente la
deficiencia leve a moderada de Zn en los individuos,
parece probable que la deficiencia de Zn es común
en muchos países en desarrollo (Sandstead, 1999).
Debido a las formas absorbibles de Fe y Zn se
encuentran en muchos de los mismos alimentos, las
altas tasas de deficiencia de Fe en el sudeste asiático
y África subsahariana sugieren la ocurrencia
generalizada probable de la deficiencia de Zn en las
mismas poblaciones. En un meta-análisis realizado
por Brown et al. (2002), se encontró que la
administración de suplementos de Zn tiene un efecto
positivo en el crecimiento lineal y el aumento de peso
(pero no de peso para la talla) en niños prepúberes.
La respuesta es especialmente marcada en los niños
con retraso del crecimiento o con bajo peso,
probablemente debido a que su ingesta habitual de
Zn era inadecuada. Aproximadamente uno de cada
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA, ESTEBAN SÁNCHEZ, GRACIELA D. ÁVILA-QUEZADA, CARLOS H. ACOSTA-MUÑÍZ Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES:
Biofortificación con micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •70
tres niños en edad preescolar en los países en
desarrollo han retrasado su crecimiento (Onis, 2000),
y una proporción de esta falta de crecimiento es
probablemente debida a la deficiencia de Zn. La co-
ocurrencia de las deficiencias de Fe y Zn aboga por
un enfoque combinado de biofortificación con Fe y
Zn en los alimentos. Aunque una alta relación Fe:Zn
puede inhibir la absorción de Zn cuando se administra
como un suplemento sin alimentos, no hay ninguna
interacción significativa entre Fe y Zn cuando se
administra con alimentos (Hotz y Brown, 2004). El
zinc es necesario por más de 100 enzimas en el
cuerpo; muchas funciones corporales se ven
afectados por su deficiencia, incluyendo el crecimiento
físico, competencia inmune, la función reproductiva,
y el desarrollo neuronal (Hotz, 2001). La deficiencia
de zinc puede afectar la función neuroconductual en
niños (Grantham-McGregor y Ani, 2001), y puede
aumentar el riesgo de resultados adversos del
embarazo (King, 2000).
En muchos países, los programas de
biofortificación y suplementación se han
implementado para combatir esas deficiencias, por
ejemplo, el enriquecimiento de Fe en la harina de
trigo en Pakistán, suplementos de vitamina A en
Nigeria, el uso de la sal yodada en Marruecos, etc.
(Imhoff-Kunsch et al., 2007). Por lo tanto, la
biofortificación se considera una estrategia sostenible,
rentable (Bouis y Welch, 2010) y viable a corto plazo
para mejorar la composición mineral de los alimentos
básicos (Bouis, 2007).
La aceptación social, los problemas de seguridad
y largos procesos de aprobación reglamentaria
pueden retrasar la aplicación de los cultivos
biofortificados en ingeniería genética. Los programas
de investigación utilizando el método de cría común
actualmente se centran en aumentar el contenido de
Fe de los cultivos básicos, como el trigo, el maíz, el
arroz, el mijo perla, y frijoles, y dentro de estos cultivos,
los frijoles parecen ser los más prometedores en
relación a alcanzar los niveles de Fe que podría tener
un impacto significativo en la salud pública (White y
Broadley 2005, Hotz y McClafferty 2007, Blair,
Monserrate et al. 2010, Bouis y Welch, 2010). En el
Cuadro 1 se muestra la concentración de nutrientes
en el frijol.
Cuadro 1. Concentración de nutrientes y contenido energético en
frijol.
Actualmente existen tres principales estrategias
de biofortificación (Figura 1), las cuales son
empleadas ampliamente, pero considerando que la
biofortificación se realiza en un menor tiempo y a un
costo más bajo (White y Broadley, 2005).
Figura 1. Técnicas de biofortificación en plantas.
Estrategias de biofortificación con Fe y Zn
La aplicación de fertilizantes con Fe ofrece un
medio agronómico para corregir la deficiencia de Fe
en plantas. Los fertilizantes de Fe pertenecen a tres
grupos principales: compuestos inorgánicos Fe,
quelatos sintéticos de Fe, y complejos naturales de
Fe. De ellos, la aplicación de quelatos sintéticos de
Fe anualmente al suelo es el más eficiente (Abadía
et al., 2011).
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA, ESTEBAN SÁNCHEZ, GRACIELA D. ÁVILA-QUEZADA, CARLOS H. ACOSTA-MUÑÍZ Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES:
Biofortificación con micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana
setneirtuN g001ropodinetnoC
allimesed
)lack(saírolaC333
)g(saníetorP63.32
)g(sotardihobraC72.06
)g(airateidarb
iF2.51
sanimatiVocilófodicÁ0
)gm(animaiT734.0
)gm(anicaiN974.0
selareniM)gm(anivalfobiR641.0
)gm(orreiH44.01
)gm(or
ofsóF103
)gm(oiclaC042
)gm(cniZ76.3
)gm(oisengaM091
(oineleS )g8.21
)gm(oisatoP5971
)gm(osenagnaM697.1
71
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •
Los quelatos sintéticos Fe (III) son generalmente
derivados de la familia de los ácidos etilendiamino-
carboxílico. Son caros y por lo tanto su uso está
restringido a la horticultura sin suelo, así como a los
cultivos de alto valor agregado cultivados en el campo.
Además, estos xenobióticos afectan la disponibilidad
de metal y la movilidad en el suelo debido a su
extendida persistencia en el ambiente, cuestionando
su sostenibilidad en la agricultura moderna (Álvarez-
Fernández et al., 2007). El frijol común es
actualmente una de las leguminosas más importantes
a nivel mundial y es una fuente importante de
nutrientes para más de 300 millones de personas en
África y Latinoamérica. Representa el 65% del total
de proteína consumida y una mayor fuente de
micronutrientes, como son Fe, Zn, tiamina y ácido
fólico (Broughton et al., 2003). En la Figura 2 se
esquematiza el mecanismo general para la absorción
de Fe en una planta de frijol.
Figura 2. Mecanismo de absorción de hierro en forma quelada en
dicotiledóneas (Estrategia 1) Adaptado de Brady y Well (2002).
Aunque la concentración media de Fe en el frijol
es alta, 55 g/g (Beebe et al., 2000) comparada con
otros cultivos como el trigo (Ortiz-Monasterio et al.,
2007), arroz (Gregorio, 2002) y maíz (Bänziger y
Long, 2000), mucha gente sufre de deficiencia del
elemento debido a un nivel insuficiente de Fe
biodisponible en una monótona dieta basada en cereal
y frijol (Bouis, 2007). Una estrategia potencial para
combatir la deficiencia de Fe en las poblaciones
consumidoras de frijol es la biofortificación con Fe.
Por consiguiente, el enfoque multidisciplinario de
bioenriquecimiento podría utilizarse para contrarrestar
la deficiencia de Fe, ya sea aumentando la
concentración y/o biodisponibilidad del Fe en los
granos. Esto es posible a través de fitomejoramiento
tradicional, o mediante el empleo de técnicas de
ingeniería genética (White y Broadley, 2005).
En algunos países como Ruanda y República
Democrática del Congo, los fitomejoradores ya han
desarrollado nuevas variedades de frijol con
concentraciones de Fe por encima de 94 g/g. Esto
se logró mediante un programa de investigación
internacional de apoyo a la investigación y desarrollo
de cultivos biofortificados de HarvestPlus (Blair et
al., 2013). Los resultados mostraron una buena
retención de micronutrientes después del
procesamiento, e igual o mayor rendimiento
agronómico, lo cual indica que el frijol común puede
ser un cultivo prometedor para la biofortificación de
Fe (Bouis y Welch, 2010).
El objetivo inicial de este estudio fue biofortificar
el frijol con estrategias de fitomejoramiento selectivos
para producir variedades de frijol con al menos un
80% más de Fe (Bouis y Welch, 2010). El objetivo
en contenido de Fe en frijol fue de 94 mg/g, lo que
representó un incremento de 44 mg/g en comparación
con la concentración media en el germoplasma.
Suponiendo una absorción media de Fe del 5%, el
aumento de destino se estimó para cubrir un tercio
de las necesidades diarias de Fe de los grupos de
población más vulnerables que consumieron 30-40%
de sus calorías diarias de frijol (Bouis y Welch, 2010).
El nivel objetivo se alcanzó rápidamente y los
primeros estudios en humanos que prueban el
rendimiento de los granos biofortificados ya se han
realizado (Petry et al., 2012). Se han usado varios
enfoques para desarrollar semillas altas en Fe,
desarrollaron una línea de frijol alto contenido de Fe
por retrocruzamiento avanzado incluyendo
retrocruzamiento, selección recurrente y varias
permutaciones de gametos y selección pedigree (Blair
et al., 2013).
La nueva línea de frijol se derivó por
retrocruzamiento frijol silvestre en un frijol común
cultivado del acervo genético Andina. El frijol silvestre
tenía una concentración de Fe que va de 92 mg/g a
99 mg/g (Blair et al., 2013). Los mismos
investigadores (Blair et al., 2010) desarrollaron dos
líneas de frijol arbustivo andino con mejores
concentraciones de Fe y Zn. Las líneas se derivaron
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA, ESTEBAN SÁNCHEZ, GRACIELA D. ÁVILA-QUEZADA, CARLOS H. ACOSTA-MUÑÍZ Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES:
Biofortificación con micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •72
por el cruce de un frijol moteado rojo, comúnmente
cultivado en África oriental y meridional, y en la
región andina, con un frijol marrón cabeza de serie
alta de minerales. El comportamiento agronómico de
las nuevas variedades se puso a prueba en la región
Andina y Centroamérica. Las concentraciones de
Fe y Zn dependían fuertemente en el sitio de
plantación pero fueron en promedio de 18-23 mg/kg
más alto que en el grano parental moteado rojo.
Aunque afectado por factores ambientales, la
concentración de Fe más alto en los granos
biofortificados en comparación con los granos de los
padres sobre diferentes entornos indica que el
desarrollo de plantas con alto contenido de Fe fue
exitoso, y el principal desafío será mantener la
concentración de Fe de alta en un número suficiente
de genotipos para cubrir la variación climática, las
diferencias de altitud y los tipos de suelo (Blair et al.,
2009).
Una alternativa para el fitomejoramiento es la
biofortificación agronómica con la aplicación de
fertilizantes minerales a los suelos o las hojas. La
biofortificación agronómica a través de la fertilización
del suelo ha aumentado los niveles de Zn (Shehu y
Jamala, 2010) y de selenio (Hawkesford y Zhao,
2007) en los cereales. En cuanto a las aplicaciones
de Fe, los mejores resultados se alcanzan con la
aplicación de quelatos tales como FeEDTA porque
presenta más Fe biodisponible en solución
(Khoshgoftarmanesh et al., 2010). Pero estos
fertilizantes son más costosos (Khoshgoftarmanesh
et al., 2010) y llevan el riesgo de lixiviación, ya que
aumentan la movilidad de minerales en todo el suelo
(Alvarez et al., 2001).
Conclusiones
Nuestro grupo de investigación, desde año 2009
ha venido trabajando en la biofortificación con selenio,
hierro y zinc en frijol, obteniendo resultados muy
importantes en la mejora de la calidad nutricional de
estos micronutrientes y favoreciendo la capacidad
antioxidante del frijol. Finalmente, cabe destacar que
es factible implementar un programa de
biofortificación con micronutrientes para mejorar la
calidad nutricional y capacidad antioxidante en el
frijol.
Literatura citada
Abadía, J., Vázquez, S., Rellán-Álvarez, R., El-Jendoubi, H., Abadía,
A., Álvarez-Fernández, A., López-Millán, A.F., 2011. Towards a
knowledge-based correction of iron chlorosis. Plant Physiology
and Biochemistry 49:471-482.
Álvarez-Fernández, A., Orera, I., Abadía, J., Abadía, A., 2007.
Determination of synthetic ferric chelates used as fertilizers by
liquid chromatography-electrospray/mass spectrometry in
agricultural matrices. Journal of the American Society for Mass
Spectrometry 18:37-47.
Alvarez, J., Novillo, J., Obrador, A., Lopez-Valdivia, L., 2001.
Mobility and leachability of zinc in two soils treated with six
organic zinc complexes. Journal of Agricultural and Food
Chemistry 49:3833-3840.
Aisen, P., Enns, C., Wessling-Resnick, M., 2001. Chemistry and
biology of eukaryotic iron metabolism. The International Journal
of Biochemistry & Cell Biology 33:940-959.
Bänziger, M., Long, J., 2000. The potential for increasing the iron
and zinc density of maize through plant-breeding. Food &
Nutrition Bulletin 21:397-400.
Beebe, S., Gonzalez, A.V., Rengifo, J., 2000. Research on trace
minerals in the common bean. Food & Nutrition Bulletin 21:387-
391.
Blair, M.W., Astudillo, C., Grusak, M.A., Graham, R., Beebe, S.E.,
2009. Inheritance of seed iron and zinc concentrations in common
bean (Phaseolus vulgaris L.). Molecular Breeding 23:197-207.
Blair, M.W., Izquierdo, P., Astudillo, C., Grusak, M.A., 2013. A
legume biofortification quandary: variability and genetic control
of seed coat micronutrient accumulation in common beans.
Frontiers in Plant Science 4.
Blair, M.W., Monserrate, F., Beebe, S.E., Restrepo, J., Flores, J.O.,
2010. Registration of high mineral common bean germplasm
lines NUA35 and NUA56 from the red-mottled seed class. Journal
of Plant Registrations 4:55-59.
Bonneuil, C. 2006. Mendelism, Plant Breeding and Experimental
Cultures: Agriculture and the Development of Genetics in France.
Journal of the History of Biology. 39:281-308.
Bouis, H.E., 2003. Micronutrient fortification of plants through
plant breeding: can it improve nutrition in man at low cost?.
Proceedings of the Nutrition Society 62:403-411.
Bouis, H.E., 2007. The potential of genetically modified food
crops to improve human nutrition in developing countries.
Journal of Development Studies 43:79-96.
Bouis, H.E., Welch, R.M., 2010. Biofortification—a sustainable
agricultural strategy for reducing micronutrient malnutrition in
the global south. Crop Science 50:S-20-S-32.
Broughton, W.J., Hernandez, G., Blair, M., Beebe, S., Gepts, P.,
Vanderleyden, J., 2003. Beans (Phaseolus spp.)–model food
legumes. Plant and Soil 252:55-128.
Brown, K.H., Peerson, J.M., Rivera, J., Allen, L.H., 2002. Effect
of supplemental zinc on the growth and serum zinc
concentrations of prepubertal children: a meta-analysis of
randomized controlled trials. The American Journal of Clinical
Nutrition 75:1062-1071.
Brownlie, T., Utermohlen, V., Hinton, P.S., Haas, J.D., 2004. Tissue
iron deficiency without anemia impairs adaptation in endurance
capacity after aerobic training in previously untrained women.
The American Journal of Clinical Nutrition 79:437-443.
Bruner, A.B., Joffe, A., Duggan, A.K., Casella, J.F., Brandt, J., 1996.
Randomised study of cognitive effects of iron supplementation
in non-anaemic iron-deficient adolescent girls. The Lancet
348:992-996.
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA, ESTEBAN SÁNCHEZ, GRACIELA D. ÁVILA-QUEZADA, CARLOS H. ACOSTA-MUÑÍZ Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES:
Biofortificación con micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana
73
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •
Carpenter, C.E., Mahoney, A.W., 1992. Contributions of heme
and nonheme iron to human nutrition. Critical Reviews in Food
Science & Nutrition 31:333-367.
Cercamondi, C.I., Egli, I.M., Mitchikpe, E., Tossou, F., Zeder, C.,
Hounhouigan, J.D., Hurrell, R.F., 2013. Total iron absorption by
young women from iron-biofortified pearl millet composite meals
is double that from regular millet meals but less than that from
post-harvest iron-fortified millet meals. The Journal of Nutrition
143:1376-1382.
Dodd, A.N., Kudla, J., Sanders, D. 2010. The language of calcium
signaling. Annual Review of Plant Biology 61:593-620.
Gibson, R.S., 2006. Zinc: the missing link in combating
micronutrient malnutrition in developing countries. Proceedings
of the Nutrition Society 65:51-60.
Grantham-McGregor, S., Ani, C., 2001. A review of studies on the
effect of iron deficiency on cognitive development in children.
The Journal of Nutrition 131:649S-668S.
Gregorio, G.B., 2002. Progress in breeding for trace minerals in
staple crops. The Journal of Nutrition 132:500S-502S.
Hawkesford, M.J., Zhao, F.-J., 2007. Strategies for increasing the
selenium content of wheat. Journal of Cereal Science 46:282-292.
Hotz, C., 2001. Identifying populations at risk of zinc deficiency:
the use of supplementation trials. Nutrition Reviews 59:80-84.
Hotz, C., Brown, K.H., 2004. Assessment of the risk of zinc
deficiency in populations and options for its control.
International Zinc Nutrition Consultative Group (IZiNCG).
Assessment of the risk of zinc deficiency in populations and
options for its control. Hotz C and Brown KH, eds. Food and
Nutrition Bulletin 25:S91-S204.
Hotz, C., McClafferty, B., 2007. From harvest to health: Challenges
for developing biofortified staple foods and determining their
impact on micronutrient status. Food & Nutrition Bulletin
28:271S-279S.
Imhoff-Kunsch, B., Flores, R., Dary, O., Martorell, R., 2007. Wheat
flour fortification is unlikely to benefit the neediest in Guatemala.
The Journal of Nutrition 137:1017-1022.
Johnson, A.A.T., Veilleux, R.E. 2010. Somatic Hybridization and
Applications in Plant Breeding. Plant Breeding Reviews. John
Wiley & Sons, Inc. pp. 167-225.
Khoshgoftarmanesh, A.H., Schulin, R., Chaney, R.L., Daneshbakhsh,
B., Afyuni, M., 2010. Micronutrient-efficient genotypes for
crop yield and nutritional quality in sustainable agriculture. A
review. Agronomy for Sustainable Development 30:83-107.
King, J.C., 2000. Determinants of maternal zinc status during
pregnancy. The American Journal of Clinical Nutrition 71:1334s-
1343s.
Lyons, G.H., Genc, Y., Stangoulis, J.C., Palmer, L.T., Graham, R.D.,
2005. Selenium distribution in wheat grain, and the effect of
postharvest processing on wheat selenium content. Biological
Trace Element Research 103:155-168.
Mayer, J.E., Pfeiffer, W.H., Beyer, P., 2008. Biofortified crops to
alleviate micronutrient malnutrition. Current Opinion in Plant
Biology 11:166-170.
McLean, E., Cogswell, M., Egli, I., Wojdyla, D., De Benoist, B.,
2009. Worldwide prevalence of anaemia, WHO vitamin and
mineral nutrition information system, 1993–2005. Public Health
Nutrition 12:444-454.
Nestel, P., Bouis, H.E., Meenakshi, J., Pfeiffer, W., 2006.
Biofortification of staple food crops. The Journal of Nutrition
136:1064-1067.
Onis, M.d., 2000. Measuring nutritional status in relation to
mortality. Bulletin of the World Health Organization 78:1271-
1274.
Ortiz-Monasterio, J., Palacios-Rojas, N., Meng, E., Pixley, K.,
Trethowan, R., Pena, R., 2007. Enhancing the mineral and
vitamin content of wheat and maize through plant breeding.
Journal of Cereal Science 46: 293-307.
Petry, N., Egli, I., Gahutu, J.B., Tugirimana, P.L., Boy, E., Hurrell,
R., 2012. Stable iron isotope studies in Rwandese women indicate
that the common bean has limited potential as a vehicle for iron
biofortification. The Journal of Nutrition 142:492-497.
Reddy, M.B., Hurrell, R.F., Juillerat, M.A., Cook, J.D., 1996. The
influence of different protein sources on phytate inhibition of
nonheme-iron absorption in humans. The American Journal of
Clinical Nutrition 63:203-207.
Sabeh, F., Wright, T., Norton, S., 1992. Purification and
characterization of a glutathione peroxidase from the Aloe vera
plant. Enzyme & Protein 47:92-98.
Sands, D.C., Morris, C.E., Dratz, E.A., Pilgeram, A.L., 2009.
Elevating optimal human nutrition to a central goal of plant
breeding and production of plant-based foods. Plant Science
177:377-389.
Sandstead, H.H., 1999. Improving study design. The American
journal of clinical nutrition 70:110-110.
Shehu, H., Jamala, G., 2010. Available Zn distribution, response and
uptake of rice (Oriza sativa) to applied zn along a topose quence
of lake gerio fadama soils at Yola, North-eastern Nigeria. Journal
of American Science 6:1013-1016.
Siegenberg, D., Baynes, R. D., Bothwell, T. H., Macfarlane, B. J.,
Lamparelli, R. D., Car, N. G., Mayet, F. (1991). Ascorbic acid
prevents the dose-dependent inhibitory effects of polyphenols
and phytates on nonheme-iron absorption. The American
Journal of Clinical Nutrition 53(2):537-541.
Stoltzfus, R.J., Kvalsvig, J.D., Chwaya, H.M., Montresor, A.,
Albonico, M., Tielsch, J.M., Savioli, L., Pollitt, E., 2001. Effects
of iron supplementation and anthelmintic treatment on motor
and language development of preschool children in Zanzibar:
double blind, placebo controlled study. BMJ 323:1389-1398.
Welch, R.M., Graham, R.D., 2004. Breeding for micronutrients in
staple food crops from a human nutrition perspective. Journal
of Experimental Botany 55:353-364.
White, P.J., Broadley, M.R., 2005. Biofortifying crops with essential
mineral elements. Trends in Plant Science 10:586-593.
Este artículo es citado así:
Sida-Arreola, J.P., E. Sánchez, G.D. Ávila-Quezada, C.H. Acosta-Muñíz y P. B. Zamudio-Flores. 2015. Biofortificación con
micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana. TECNOCIENCIA Chihuahua 9(2): 67-74.
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA, ESTEBAN SÁNCHEZ, GRACIELA D. ÁVILA-QUEZADA, CARLOS H. ACOSTA-MUÑÍZ Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES:
Biofortificación con micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana
• Vol. IX, Núm. 2 • Mayo-Agosto 2015 •74
Resumen curricular del autor y coautores
JUAN PEDRO SIDA ARREOLA. Realizó sus estudios de Licenciatura en el Instituto Tecnológico del Valle del Guadiana en Durango, Dgo,
obteniendo el título de Licenciado en Biología con especialidad en Biotecnología, en el año 2004. Sus estudios de Maestría los realizó
en la Facultad de Ciencias Agrotecnológicas de la Universidad Autónoma de Chihuahua, donde obtuvo el grado de Maestro en Ciencias
de la Productividad Frutícola en el año 2009. Actualmente está por concluir sus estudios de Doctorado en el Centro de Investigación
en Alimentación y Desarrollo, A.C. Dentro de su formación, ha recibido cursos de actualización en Biotecnología y ha participado en
varios congresos nacionales. Tiene colaboración en capítulos de libros, así como en la publicación de artículos en revistas internacionales.
ESTEBAN SÁNCHEZ CHÁVEZ. Realizó sus estudios de licenciatura en la Universidad Autónoma Chapingo (Chapingo), obteniendo en 1992 el
título de Ingeniero Agrónomo especialista en Fitotecnia. Terminó su programa de maestría en la Facultad de Ciencias Agrotecnológicas
de la Universidad Autónoma de Chihuahua (UACH), otorgándosele en 1996 el grado de Maestro en Ciencias, con especialidad en
Productividad Frutícola. Recibió el grado de Doctor en Ciencias especialidad Fisiología Vegetal por la Universidad de Granada (España).
Actualmente es miembro de comités editoriales de varias revistas y ha sido distinguido por el Sistema Nacional de Investigadores del
CONACYT (S.N.I.) como investigador Nacional Nivel III; su productividad científica ha sido muy prolífica, ya que incluye la publicación
de artículos científicos, capítulos de libros, participación como ponente en congresos científicos nacionales e internacionales y otras.
Las principales áreas de su investigación son: fisiología del estrés en plantas, nutrición vegetal y fisiología postcosecha.
GRACIELA DOLORES ÁVILA QUEZADA. En 1992 recibió el título de Ingeniero Agrónomo Fitotecnista en la Facultad de Ciencias Agrícolas de la
Universidad Autónoma de Chihuahua (UACH). En el año 1997 recibió el grado de Maestría en Ciencias de la Productividad Frutícola por
la Facultad de Ciencias Agrotecnológicas (UACH). En el año 2002 recibió el grado de Doctora en Ciencias por el Colegio de Postgraduados
en Texcoco, Estado de México. Fue investigadora del Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo (CIAD) A.C. Coordinación
Delicias de 2002 al 2011. Actualmente es profesora-investigadora de la Facultad de Zootecnia y Ecología (UACH). Fue presidenta de
la Sociedad Mexicana de Fitopatología, vicepresidenta del Consejo Nacional Consultivo Fitosanitario (CONACOFI) y en el 2011 fue
acreedora del Premio Chihuahuense destacada en Ciencias. Forma parte del Sistema Nacional de Investigadores, Nivel I.
PAUL BARUK ZAMUDIO FLORES. Realizó sus estudios de Licenciatura en el Instituto Tecnológico de Acapulco (ITA) de Acapulco, Guerrero,
obteniendo el título de Ingeniero Bioquímico en el año 2000. Terminó los estudios de Maestría en Ciencias en Desarrollo de Productos
Bióticos en el Centro de Desarrollo de Productos Bióticos (CEPROBI), perteneciente al Instituto Politécnico Nacional, en Yautepec,
Morelos, en el 2005. En el año 2008 recibió el grado de Doctor en Ciencias en Desarrollo de Productos Bióticos por el CEPROBI-IPN en
Yautepec, Morelos. Durante su trayectoria académica ha obtenido múltiples reconocimientos por alto desempeño académico. Ha sido
distinguido por el Sistema Nacional de Investigadores (SNI) del CONACYT como Investigador Nacional Nivel I desde el año 2010 a la
fecha. Ha tenido una importante productividad científica, que incluye la publicación de 30 artículos científicos en revistas internacionales,
así como la publicación de diversos artículos de divulgación y capítulos de libros de editoriales internacionales y nacionales reconocidas.
Es evaluador RCEA de proyectos de investigación del CONACYT (Fondos institucionales, mixtos y sectoriales), y es árbitro de 6
revistas científicas indizadas de circulación nacional e internacional. Actualmente es Investigador del Centro de Investigación en
Alimentación y Desarrollo, A.C. (CIAD) Unidad Cuauhtémoc, donde es responsable del laboratorio y líder del Grupo de Investigación (GI)
en Carbohidratos, Empaque y Alimentos Funcionales (CEAF). Su área de investigación se enfoca en carbohidratos, empaques y
alimentos funcionales.
CARLOS HORACIO A COSTA MUÑÍZ. Realizó sus estudios de Licenciatura en la Facultad de Ciencias Químicas de la Universidad Autónoma de
Chihuahua, obteniendo el título de Químico Bacteriólogo Parasitólogo en el año 1997. Terminó los estudios de Maestría en Ciencia y
Tecnología de Alimentos en la Facultad de Ciencias Químicas de la Universidad Autónoma de Chihuahua, en el 2001. En el año 2006
recibió el grado de Doctor en Ciencias con especialidad en Microbiología en el Centre de Génetique Molécualire du Universidad de Paris-
XI, de París, Francia. Realizó una estancia posdoctoral en el Departamento de Genética del CINVESTAV de Irapuato, Guanajuato.
Cuenta con varias publicaciones en revistas nacionales e internacionales, así como capítulos de libros. Ha dirigido tesis de Licenciatura,
Maestría y ha sido miembro de comités de tesis de Doctorado. Actualmente es Investigador del Centro de Investigación en Alimentación
y Desarrollo, A.C. (CIAD) Unidad Cuauhtémoc, donde es responsable del laboratorio de Microbiología. Es miembro del Sistema Nacional
de Investigadores (SNI) Nivel I.
JUAN PEDRO SIDA-ARREOLA, ESTEBAN SÁNCHEZ, GRACIELA D. ÁVILA-QUEZADA, CARLOS H. ACOSTA-MUÑÍZ Y PAUL BARUK ZAMUDIO-FLORES:
Biofortificación con micronutrientes en cultivos agrícolas y su impacto en la nutrición y salud humana
