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TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XVII (3) e 1184 (2023)
https://vocero.uach.mx/index.php/tecnociencia
ISSN-e: 2683-3360
Artículo Científico
Variaciones morfológicas en el fruto y semillas de
cuatro estadios del fruto de Cylindropuntia spinosior
(Cactaceae)
Fruits and seeds morphological variations of four fruit stages of
Cylindropuntia spinosior (Cactaceae)
*Correspondencia: jose.valero@uacj.mx (José Valero Galván)
DOI: https://doi.org/10.54167/tch.v17i3.1184
Recibido:: 28 de marzo de 2023; Aceptado: 05 de septiembre de 2023
Publicado por la Universidad Autónoma de Chihuahua, a través de la Dirección de Investigación y Posgrado
Resumen
En la actualidad, las características externas de la semilla (masa, ancho, longitud y grosor), así como
las características internas (área del embrión, endospermo, perispermo y grosor de la cubierta
seminal) de muchas especies del género Cylindropuntia (Cactaceae) son desconocidas. En este estudio
se analizaron las variaciones morfológicas de los frutos y las semillas en cuatro estadios de desarrollo
del fruto de Cylindropuntia spinosior. Se recolectaron frutos de cuatro estadios de desarrollo y se
extrajeron las semillas. Los frutos y semillas se caracterizaron tanto macroscópica como
microscópicamente, evaluándose 32 variables morfológicas. El análisis de agrupamiento de esas
variables mostró que las características morfológicas de los frutos y semillas del estadio II y estadio
III presentaron las características morfológicas similares, mientras que el estadio IV fue el más
distante. Además, el análisis de los primeros dos componentes principales mostró que las variables
que mostraron las mayores variaciones para los cuatro estadios de desarrollo del fruto fueron el peso
del fruto y cáscara, el número de semilla, número de semillas flotantes y el peso total de las semillas.
Estas características morfológicas determinadas en el presente estudio sugieren que esta especie
todavía no está domesticada debido a que estas características fueron similares a las observadas en
frutos de varias especies silvestres de la familia Cactaceae. Estos resultados podrían ayudar en
futuros estudios ecológicos basados en la caracterización e identificación de las especies del género
Cylindropuntia cuando sólo se dispone de los frutos y semillas.
Palabras clave: Cylindropuntia, variabilidad, morfometría, frutos, semillas.
Raquel González-Fernández1, Miroslava Quiñones Martínez1, José Valero-Galván1*
1 Departamento de Ciencias Químico-Biológicas, Instituto de Ciencias Biomédicas, Universidad Autónoma de
Ciudad Juárez; Ciudad Juárez, Chihuahua, México. Av. Plutarco Elías Calles #1210 FOVISSSTE Chamizal,
Ciudad Juárez, Chihuahua, México, C.P. 32310.
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Abstract
At present, the external seed characteristics (mass, width, length, and thickness) as well as the
internal characteristics (embryo area, endosperm, perisperm, and thickness of the seed coat) of many
species of the genus Cylindropuntia (Cactaceae) are unknown. In this study, morphological variations
of fruits and seeds at four stages of fruit development of Cylindropuntia spinosior were analyzed.
Fruits of four developmental stages were collected and seeds were extracted. Fruits and seeds were
characterized both macroscopically and microscopically, and 32 morphological variables were
evaluated. The cluster analysis of these variables showed that the morphological characteristics of
stage II and stage III fruits and seeds presented the similar morphological characteristics, while stage
IV was the most distant. In addition, the analysis of the first two principal components showed that
the variables that showed the greatest variations for the four stages of fruit development were fruit
and shell weight, seed number, number of floating seeds and total seed weight. These morphological
characteristics determined in the present study suggest that this species is not yet domesticated
because these characteristics were similar to those observed in fruits of several wild species of the
family Cactaceae. These results could help in future ecological studies based on the characterization
and identification of species of the genus Cylindropuntia when only fruits and seeds are available.
Keywords: Cylindropuntia, variability, morphometry, fruits, seeds.
1. Introducción
Junto con las familias de Agavaceae, Crassulaceae y Euphorbiaceae, la familia de las cactáceas se
identifica como plantas suculentas xerofíticas (Anderson, 2001). Algunos autores consideran que la
familia Cactaceae puede estar compuesta por alrededor de 1500 a 1600 especies distribuidas entre
110 a 124 géneros (Lebgue et al., 2011; Pinto y Scio, 2014). En México se han identificado alrededor
de 669 especies, correspondientes a 63 géneros (Lebgue et al., 2011), de las cuales los más abundantes
son Mammillaria, Ferocactus, Echinocereus, Coryphantha, Opuntia y Cylindropuntia (Hunt, 2016). El
género Cylindropuntia pertenece a la familia Cactaceae y es nativo de América del Norte. En México
se han registrado aproximadamente 30 especies en las regiones áridas y semiáridas del desierto
Chihuahuense (Guzmán et al., 2003; Hunt, 2016). Las especies más abundantes son C. leptocaulis, C.
imbricata, C. kleiniae y C. spinosior (Guzmán et al., 2003).
Cylindropuntia spinosior se caracteriza por ser de tipo arbustivo que varía entre 0.4 a 2 m de altura.
Estas plantas están formadas por tallos (segmentos) dispuestos en verticilos con tamaño que varía
entre 5 a 23 cm de largo y entre 1.3 a 3.5 cm de diámetro (Anderson, 2001). Los tallos pueden variar
de color verde a ligeramente violáceo. Suelen presentar areolas en forma elíptica de color entre
amarillo a bronce, con gloquidios de 1 a 2 mm de largo de color amarillo a marrón que tienen de 4 a
24 espinas (Anderson, 2001). Las flores pueden presentar variación en colores que van desde rosa a
rojo púrpura, desde amarillo a bronce, o blanco, mientras que los frutos entre verde (frutos
inmaduros) y amarillo (frutos maduros). Estos son de forma cilíndrica, carnosos, algunos presentan
hoyuelos que van desde los 2 a los 5 cm de largo y tienen diámetro de 1.7 a 3 cm (Anderson, 2001).
Los usos de las plantas de este género son diversos, desde cercas vivas para lindes de terrenos, hasta
aprovecharse como forraje en temporadas de sequía. Además, los tallos secos se emplean en la
fabricación de artesanías y la goma que produce la planta se ha utilizado como goma de mascar
(Anderson, 2001). Por otra parte, los frutos ácidos y poco carnosos de varias especies del género
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Cylindropuntia podrían ser una fuente alimenticia de interés debido a que contiene concentraciones
altas de taninos condensados, taninos hidrolizables y ácidos fenólicos, por lo que podría ser una
fuente de antioxidantes naturales con propiedades funcionales en la industria alimenticia (Coutiño-
Laguna et al., 2022; Reyes-Corral et al., 2022). Además, en otro estudio se ha analizado la posible
capacidad fungicida de los extractos acuosos y etanólicos de los cilindros tallos de C. leptocaulis y C.
imbricata sobre en el crecimiento micelial de cepas de Aspergillus sp. y Fusarium sp., no obstante, estos
extractos de ambas especies parecieron estimular el crecimiento de estos hongos, más que inhibirlos
(Cid et al., 2021).
Dentro de la subfamilia Opuntioideae existen varios estudios acerca de las variaciones de las
características morfológicas de los frutos y semillas, principalmente de especies comerciales o
silvestres del género Opuntia (Reyes-Agüero et al., 2005; Guerrero-Muñoz et al., 2006; López-Palacios
et al., 2015; Núñez-Gastélum et al., 2018; González-Cortés et al., 2019; Valero-Galván et al., 2021). Estos
estudios han permitido aumentar el conocimiento en: a) la riqueza de los bancos de germoplasma;
b) la conservación in situ y ex situ y c) estudios de ecología y taxonómicos (Guerrero-Muñoz et al.,
2006; López-Palacios et al., 2015; González-Cortés et al., 2018; Núñez-Gastélum et al., 2018; González-
Cortés et al., 2019). Sin embargo, son escasos los estudios que muestren evidencias sobre las
variaciones morfológicas en los frutos (peso, tamaño, forma, volumen número de semillas y semillas
vanas) y semilla (características morfológicas externas e internas) dentro de un taxón, en especial
para especies endémicas como Cylindropuntia spinosior. Para estudiar las características internas de
las semillas del género Opuntia se ha retirado la testa y cobertura funicular usando medios mecánicos
y el lijado (Flores y Engleman, 1978; Guerrero-Muñoz et al., 2006), permitiendo realizar la
caracterización interna de la cubierta seminal, embrión, endospermo y perispermo de las semillas
(Guerrero-Muñoz et al., 2006; González-Cortés et al., 2019). Aunque, se conocen las características
generales del fruto y semillas de C. spinosior que se desarrollan en el desierto de Chihuahua, existen
escasas referencias relacionadas a las variaciones morfológicas de fruto y las características
morfológicas externas e internas de las semillas en diferentes estados de desarrollo del fruto de C.
spinosior (Reyes-Corral et al., 2022). Por lo que en el presente estudio se realizó un análisis de la
variación morfológica de los frutos y semillas en cuatro estadios de desarrollo del fruto de C. spinosior
como un paso previo a conocer las estrategias reproductivas por medio de la semilla de esta especie.
2. Materiales y métodos
Material biológico y sitio de colección
Los frutos de C. spinosior se colectaron en el Parque Jardines del Valle ubicado en las coordenadas
31.300, -106.504 en el municipio de Ciudad Juárez, al extremo norte del Estado de Chihuahua,
México. La zona se localiza a 1338 m de altitud, con precipitación pluvial anual de 208 mm y
temperatura promedio de 18.3 ºC. El clima se clasifica como muy seco, según la clasificación de
Köppen se identifica con el tipo Bwkx’(e’). La vegetación de esta región se conforma de matorrales
del tipo micrófilo semiespinosos.
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Figura 1. Ejemplar de planta de C. spinosior (A). Vista de los frutos (B), parte externa (C) y parte interna (D) de
las semillas. EI: Estadio I, EII: Estadio II, EIII: Estadio III, EIV: Estadio EIV.
Figure 1. Plant specimen of C. spinosior (A). View of the fruits (B), external part (C) and internal part (D) of the
seeds. EI: Stage I, IBD: Stage II, EIII: Stage III, EIV: Stage IV.
La colecta de los frutos se realizó usando la metodología usada por Núñez-Gastelum et al., 2018.
Brevemente, en el sitio de colecta se seleccionaron de forma aleatoria 5 plantas de C. spinosior (Fig.
1A)., las cuales se monitorearon cada 15 días de abril hasta el 30 de agosto de 2018. Después de
observar 15 días la floración, se documentó el desarrollo del fruto hasta su maduración. Para realizar
el estudio se seleccionaron tres estadios de maduración basados en la coloración del fruto: EI, verde
como estadio de desarrollo (fruto inmaduro 100 % de crecimiento), EII, amarillo (fruto maduro) y
EIII, amarillo ocre (fruto pasado de madurez). Así mismo, se recolectaron frutos con un color obscuro
(frutos secos) los cuales se encontraron en el suelo alrededor de la base de las plantas (EIV) (fruto
seco) (Fig. 1B). Se recolectaron en total 50 frutos por estadio (10 frutos por 5 plantas independientes)
sin daños causados por insectos y animales. Una vez recolectados, los frutos se colocaron en bolsas
de plástico con cierre hermético y se transportaron al Laboratorio de Reproducción del
Departamento de Químico Biológicas, Instituto de Ciencias Biomédicas, Universidad Autónoma de
Ciudad Juárez, Chihuahua, México.
Análisis morfológico de los frutos y extracción de las semillas
En el laboratorio, los frutos se lavaron con agua corriente y se secaron con papel secante. Para
realizar el análisis morfológico de los frutos, se tomaron de forma aleatoria 10 frutos por estadio
(N=10 por cada estadio) y de forma independiente se pesaron en usando balanza analítica (Velab™,
VE-204™, Estados Unidos, con precisión de ± 0.0001 g). Seguidamente, los 10 frutos de forma
independiente se colocaron de forma horizontal en una hoja milimétrica y se tomó una fotografía
digital con cámara digital (Nikon Coolpix P510, Japón) por cada estadio de forma independiente, la
cual se utilizó para determinar el área y perímetro horizontal reflejada en la imagen, largo y ancho
del fruto, por medio del programa de procesamiento de imagen digital ImageJ (National Institutes
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of Health, Estados Unidos; https://imagej.nih.gov/ij/index.html). A continuación, los frutos se
cortaron longitudinalmente, se separó la cáscara de la pulpa y se pesó la cáscara individualmente
para cada uno de los frutos y estadios usando balanza analítica (Velab™, VE-204™, Estados Unidos,
con precisión de ± 0.0001 g). Posteriormente, se recuperaron las semillas de la pulpa de los frutos.
Para ello, se colocaron en un cedazo y se lavaron con agua destilada hasta eliminar restos vegetales
y de pulpa (Fig. 1C). Después, se desinfestaron con hipoclorito de sodio al 5 % (v/v) por 5 min;
enseguida se realizaron dos lavados con agua destilada y finalmente se dejaron secar por una hora
a temperatura ambiente (27 °C).
Análisis morfológico de las semillas
El peso total de las semillas por cada fruto y estadio se determinó usando la balanza analítica
(Velab™, VE-204™, Estados Unidos, con precisión de ± 0.0001 g). También, se contó el número total
de semillas normales y el número de semillas vanas por cada fruto y estadio. Para determinar el
volumen, se seleccionaron 20 semillas al azar por cada fruto y estadio y se determinó el peso
utilizando la balanza analítica (Velab™, VE-204™, Estados Unidos, con precisión de ± 0.0001 g) y su
volumen, mediante el método de la probeta con agua, el cual consistió en colocar 100 mL de agua
destilada en una probeta, se depositaron las 20 semillas en la probeta con agua y se midió el volumen
desplazado; después, el volumen se calculó como la diferencia entre el volumen inicial y el
desplazado al introducir las 20 semillas; finalmente, se determinó la densidad de las 20 semillas,
dividiendo la masa medida de 20 semillas entre su volumen (Garnero, 2012). Una vez concluidas
dichas determinaciones, las semillas se secaron y se conservaron en microtubos (Eppendorf™) a
temperatura ambiente (27 °C).
Para establecer las características cualitativas externas de las semillas, se seleccionaron de forma
aleatoria 100 semillas de cada estadio (N=100 semillas por estadio) y se observaron individualmente
con estereoscopio (VanGuard, 1275ZP, China), evaluándose la forma, entrelamado liso, tipo de
borde y color de la semilla. El análisis morfológico de la semilla se evaluó seleccionando
aleatoriamente 100 semillas de cada estadio (N=100 semillas por estadio) y se determinó el peso de
forma individual utilizando la balanza analítica (Velab™, VE-204™, Estados Unidos, con precisión
de ± 0.0001 g). Posteriormente, las 100 semillas por cada estadio se colocaron de forma ventral en
una hoja milimétrica y se fotografiaron con cámara digital (Nikon Coolpix P510, Japón). Las
fotografías se utilizaron para determinar el área, perímetro, largo y ancho de cada semilla por medio
del software de procesamiento de imagen digital ImageJ (National Institute of Health, Estados
Unidos; https://imagej.net/ij/index.html ) usando la metodología propuesta por Núñez-Gastélum et
al. 2018.
Las características morfológicas internas de las semillas se determinaron usando la metodología
propuesta por Guerrero-Muñoz et al., 2006. Se seleccionaron 10 semillas de forma aleatoria de cada
uno de los estadios (N=10 por estadio) y cuando se obtuvieron los planos medianos mediante
frotación de la semilla con lija número 400 (Fig. 1D), se fotografiaron con cámara digital (Nikon
Coolpix P510, Japón) y las fotografías se utilizaron para medir el grosor de la testa zona dorsal y
ventral, área de la semilla, área del embrión por medio del programa de procesamiento de imagen
digital ImageJ (National Institute of Health, Estados Unidos; https://imagej.nih.gov/ij/index.html)
usando la metodología propuesta por Guerrero-Muñoz et al., 2006. El porcentaje de área de embrión
respecto a la semilla se determinó al dividir el área del embrión y el área de la semilla y se multiplicó
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por 100. El porcentaje del área de perispermo respecto a la semilla se determinó al dividir el área del
perispermo y el área de la semilla y se multiplicó por 100. La relación del grosor de la cubierta
funicular zona ventral/zona dorsal se determinó al realizar la división de ambos datos. La relación
área semilla/área de embrión se determinó al realizar la división de ambos datos. La relación área
semilla/área de perispermo se determinó al realizar la división de ambos datos y la relación área
embrión/área perispermo se determinó al realizar la división de ambos datos.
Análisis estadístico
Previo al análisis estadístico los datos se analizaron a través de la prueba de normalidad de las
distribuciones de frecuencia propuesta por Shapiro-Wilk. A continuación, las diferencias entre las
características morfológicas de los frutos y semillas de los estadios se analizaron mediante ANOVA
unidireccional seguido de comparaciones múltiples de medias Tukey para determinar diferencias
significativas entre medias. Se aceptó la significación de la diferencia entre los grupos con nivel de
confianza de 95 % o superior. Estos análisis estadísticos se realizaron con el programa IBM® SPSS®
Statistics versión 23. El análisis de agrupamientos y de componentes principales se realizó para los
datos morfométricos de 32 variables morfológicas determinadas para cada estadio usando la
aplicación en línea NIA array analysis (https://lgsun.grc.nia.nih.gov/ANOVA/) (Sharov et al., 2005).
3. Resultados y discusión
Análisis morfológico del fruto
En el presente estudio se encontraron variaciones en coloración de los frutos de acuerdo con el
estadio, hallándose en la misma planta frutos verdes (fruto inmaduro, Fig. 1B - EI), amarillos (frutos
maduros, Fig. 1B - EII), ocres (frutos pasados de madurez, Fig. 1B - EIII) y oscuros (frutos secos en
proceso de descomposición de la cáscara, Fig. 1B - EIV). En cuanto a la forma es cilíndrica (Fig. 1B -
EII), aunque solamente se pudo apreciar cuando la planta estaba hidratada, lo cual suele ocurrir
después de eventos de lluvia en el lugar donde se desarrollan y cuando los frutos están
maduros. Según las descripciones generales de la coloración de los frutos de C. spinosior, los frutos
maduros presentan coloraciones amarillas, a veces teñidos de tonalidades rojizas a violáceas (Baker
et al., 2012). Así mismo, las características morfológicas de los frutos de los cuatro estadios de C.
spinosior mostraron que los valores más altos en el perímetro fueron para los estadios EI y EII, sin
embargo, para las características del peso, ancho y área de los frutos y peso de la cáscara para EII, en
el peso total de semillas para EIII, mientras que el número total de semillas y de semillas flotantes
para el EIV. Por el contrario, se obtuvieron los valores más bajos en el peso total, área, perímetro y
ancho del fruto, peso de la cáscara y peso total de semillas para el estadio EIV (Tabla 1).
En el presente estudio también se observó que el perímetro, ancho, largo y peso de 20 semillas
presentaron coeficiente de variación (CV) menor de 15 %, mientras que el número total de semillas
por fruto, volumen y densidad, y número de semillas flotantes presentaron CV mayor del 26 %.
Además, en el estadio EIII se observaron los valores de CV más elevados en el peso total, área, ancho,
peso de la cáscara y peso total de las semillas por fruto, mientras que EI presentó los valores más
elevados para el número de semillas totales por fruto y flotantes. Igualmente, EII tuvo los valores
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más elevados para la densidad de 20 semillas. Sin embargo, en el estadio EI se observaron los CV
más bajos para las variables del peso total, área, perímetro y ancho del fruto, peso de la cáscara y
peso de las 20 semillas (Tabla 1).
Tabla 1. Características morfológicas de los frutos en C. spinosior.
Table 1. Morphological characteristics of C. spinosior fruits.
Característica
Estadios del fruto
EI
EII
EIII
EIV
Peso (g)
6.89±0.65 (9) b
11.17±2.5 (23) c
5.83±2.15 (37) b
2.51±0.34 (14) a
Largo (cm)
3.01±0.33 (11) a
2.95±0.31 (11) a
3.11±0.34 (11) a
2.84±0.37 (13) a
Ancho (cm)
2.84±0.19 (7) b
3.14±0.20 (7) c
2.69±0.42 (18) b
2.33±0.21 (09) a
Área (cm2)
77.01±8.15 (11) b
81.48±10.38 (13) c
62.68±13.89 (22) b
50.77±7.85 (16) a
Perímetro (cm)
10.43±0.58 (6) c
10.30±0.68 (06) c
9.20±0.91 (10) b
8.32±0.84 (10) a
Relación largo/ancho
1.19±0.24 (15) ab
1.08±0.16 (11) a
1.19±0.24 (21) c
1.22±0.19 (15) c
Peso de la cáscara (g)
6.41±0.63 (10) c
9.95±2.41 (24) d
4.41±1.78(40) b
1.73±0.38 (23) a
Peso total semillas (g)
0.47±0.32 (68) a
1.21±0.37 (30) cd
1.41±0.91 (64) d
0.77±0.20 (26) ab
No. semillas totales
18.80±17.91 (95) a
48.65±20.49 (41) bc
35.30±14.40 (42) b
58.10±17.77 (31) c
Volumen de 20 semillas (cm3)
0.35±0.10 (29) a
0.46±0.13 (30) a
0.34±0.11 (18) a
0.33±0.11 (35) a
Peso de 20 semillas (g)
0.37±0.02 (6) b
0.36±0.05 (14) b
0.36±0.03 (8) b
0.26±0.03 (15) a
Densidad de 20 semillas (g/cm3)
1.18±0.51 (44) a
0.88±0.36 (42) a
1.14±0.20 (24) a
0.87±0.3 2(38) a
No. semillas flotantes
1.00±1.15 (115) a
2.55±1.38 (58) a
3.40±1.69 (50) a
6.60±4.29 (65) b
Varios estudios arqueobotánicos han demostrado que varias especies de plantas de la familia
Opuntioideae han mostrado una estrecha relación con los pobladores del desierto chihuahuense y
su proceso de domesticación, debido a que continuamente las plantas han sido seleccionadas con las
mejores variaciones en las características morfológicas de los tallos y frutos de estas especies (Reyes-
Agüero et al., 2005). Estos estudios han mostrado que las variantes morfológicas de los frutos más
variables en el género Opuntia fueron el peso de pulpa, grosor de la cáscara y peso de las semillas
abortivas (Reyes-Agüero et al., 2005). Aunque en el presente estudio solo se evaluaron las
características en una población puntual, también se observó que las variables que mostraron las
mayores variaciones fueron las relacionadas al peso de la cáscara, número semillas totales, volumen
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y densidad de las 20 semillas y las semillas flotantes. La alta variación observada en el número de
semillas por fruto dentro de la especie podría ser una estrategia de reproducción y establecimiento
de esta en sitios favorables para su germinación y crecimiento cuando las condiciones climáticas son
propicias para ello. Así mismo, estas altas variaciones en las características morfológicas
determinadas en el presente estudio sugieren que esta especie es silvestre debido a que estas
características fueron similares a las observadas en frutos de varias especies silvestres del género
Opuntia spp., ya que se ha determinado CV del 16 % para el peso, largo y ancho, pero CV > 41 %
para el peso de la cáscara, número de total de semillas por fruto y peso total de las semillas (Reyes-
Agüero et al., 2005). Así mismo, los frutos analizados en el presente estudio presentaron valores de
las características morfológicas similares a los descritos en otras plantas de otras poblaciones
(Anderson, 2001; Reyes-Corral et al., 2022). Sin embargo, los frutos de C. spinosior fueron inferiores
en tamaño y peso a los determinados para C. imbricata, pero mayores a los encontrados para C.
leptocaulis (Reyes-Corral et al., 2022).
Análisis morfológico externo de la semilla
En el presente estudio también se evaluaron las características cualitativas de las semillas de C.
spinosior. Los resultados mostraron que las semillas en general presentaron color amarillo pálido,
con formas de aplanadas a alabeadas, contorno variable de suborbicular a ovalado y en algunas
ocasiones se observaron depresiones grandes y fajas suaves en los cuatro estadios de maduración
(Fig. 1C). Así mismo, en el análisis morfológico externo de la semilla se encontró que en el estadio EI
y EIII se determinaron los valores más elevados en el peso de las semillas y grosor de las semilla,
mientras que en EIV se presentaron los más bajos; mientras que EII y EIII mostraron los valores más
elevados en largo, ancho, área y perímetro, sin embargo, EI y EIV exhibieron los valores más bajos
en el ancho, área y perímetro; finalmente, mientras que en EIV se presentaron valores bajos en el
grosor de la semilla (Tabla 2).
Tabla 2. Características morfológicas externas de las semillas de C. spinosior.
Table 2. External morphological characteristics of C. spinosior seeds.
Características
Estadios del fruto
EI
EII
EIII
EIV
Peso (g)
0.017±0.007 (41)bc
0.016±0.003 (21)b
0.018±0.003 (18)c
0.014±0.003 (22)a
Largo (mm)
3.80±0.30 (7)a
4.18±0.32 (7)c
4.20±0.30 (8)c
4.04±0.29 (7)b
Ancho (mm)
3.83±0.20 (6)a
3.87±0.26 (7)b
3.90±0.38 (8)b
3.74±0.31 (9)a
Relación largo/ancho
1.09±0.10 (9)a
1.09±0.09 (8)a
1.08±0.10 (9)a
1.09±0.10 (11)a
Área (mm2)
11.40±1.20 (10)a
12.99±1.31 (10)b
12.96±1.58 (12)b
11.64±1.37 (12)a
Perímetro (mm)
12.00±0.60 (5)a
12.77±0.64 (5)b
12.74±0.78 (6)b
12.08±0.71 (6)a
Grosor (mm)
1.98±0.12 (6)bc
1.99±0.12 (6)b
2.04±0.11 (5)c
1.92±0.12 (6)a
Los datos se expresan como promedio ± desviación estándar (n = 100). Entre paréntesis se indica el valor del CV
en porcentaje. La diferencia en las letras dentro de la misma variable indica el resultado de la prueba de medias
de Tukey con una diferencia significativa de p < 0.05.
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En el presente estudio también se observó que las variables morfológicas analizadas para las semillas
fueron de menor variabilidad que aquellas evaluadas para los frutos. El largo, área, perímetro y
grosor de las semillas de los cuatro estadios presentaron CV < 12 %, mientras que el peso presentó
las mayores variaciones con CV > 18 %. Cuando se compararon los CV por estadio, estos fueron
homogéneos en todas las características analizadas excepto en el peso de las semillas del estadio EI
(Tabla 2).
Los pesos y tamaños de las semillas de algunas especies del género Cylindropuntia se han estudiado
previamente de una manera general (Anderson, 2001; Reyes-Corral et al., 2022). Según Reyes-Corral
et al. (2022), las semillas de C. spinosior pesan 0.018 g, miden 4.20 mm de longitud, 3.8 mm de
diámetro, 13.4 mm2 de área y 12.9 mm de perímetro, siendo semejantes a los determinados en los
diferentes estadios evaluados en el presente estudio, aunque estos autores no consideraron el grosor
de las semillas. Además, estos autores encontraron que las características morfológicas de las
semillas de C. spinosior fueron más semejantes a las semillas de C. imbricata (Reyes-Corral et al., 2022).
No obstante, si comparamos las características morfológicas de las semillas de C. spinosior con
respecto a otras especies del orden Opuntioideae, los resultados para el peso, largo y ancho de las
semillas fueron inferiores a los encontrados para O. polyacantha y O. phaeacantha, similares a los de
O. macrocentra y superiores a los de O. engelmannii (Núñez-Gastélum et al., 2018). Igualmente, el largo
y ancho de las semillas definidas en el presente estudio fueron inferiores a las observadas para O.
ficus-indica, O. rastrera y O. megacantha; sin embargo, fueron superiores a las determinadas para O.
stenopetala, O. durangensis, O. engelmannii y O. microdasys (González-Cortés et al., 2019). En cuanto al
área de las semillas fue similar a O. phaeacantha, O. macrocentra y Opuntia spp. (Guerrero-Muñoz et
al., 2006; Núñez-Gastélum et al. 2018). Estos resultados fueron similares a los valores bajos en el CV,
determinados para las variables de la longitud y ancho de semillas de Opuntia spp., O. polyacantha,
O. engelmannii, O. phaeacantha y O. macrocentra (Reyes-Agüero et al., 2005; Núñez-Gastélum et al.,
2018). Con respecto al área de la semilla, los resultados determinados en el presente estudio fueron
similares a los valores observados para las áreas de las semillas de O. polyacantha, O. phaeacantha y
O. macrocentra, sin embargo, el valor determinado para O. engelmannii fue superior a los encontrados
en el presente estudio (Núñez-Gastélum et al., 2018). Del mismo modo, las variaciones en los CVs
encontrado para el área de la semilla de 24 genotipos de Opuntia spp. fueron semejantes a los
encontrados en el presente estudio (Guerrero-Muñoz et al., 2006).
Por lo tanto, los resultados obtenidos del peso y el tamaño de las semillas de C. spinosior justifican la
categorización de las semillas de esta especie como pesadas y de tamaño grande siendo similares a
varias especies del género Opuntia (Reyes-Corral et al., 2022). Algunos estudios han hipotetizado que
las especies que presentan semillas grandes y de mayor masa, volumen, y densidad tendrían una
menor capacidad de dispersión, sin embargo, las semillas grandes y pesadas tienen la ventaja de
formar bancos terrestres que tendrán mayores posibilidades de germinar en condiciones óptimas
(Venable y Brown, 1988; Zammit y Zedler, 1990). Además, las semillas grandes podrían aportar otras
ventajas ecológicas en el proceso de germinación como la aportación de mayores nutrientes, aunque
tendrían una tasa de germinación lenta, pero con un mejor establecimiento de las plántulas (Baloch
et al., 2001). En el presente estudio se ha observado que las mejores características morfológicas de
los frutos y semillas fueron las encontradas en el estadio III, por lo tanto, en un futuro, los frutos en
este estadio de maduración podrían ser la fuente para la recolecta de las semillas para generar los
programas de conservación ex situ para C. spinosior.
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Análisis morfométrico interno de la semilla
El análisis estadístico de las características internas de la semilla mostró diferencias significativas (p
≤ 0.05) en el grosor de la cubierta funicular de la zona dorsal y ventral, área y perímetro del embrión,
y del perispermo. El estadio EI presentó los valores más elevados en el grosor de la testa dorsal y
ventral, mientras que EII mostró los más bajos. Por otro lado, las semillas de EIV exhibieron los
valores más elevados en el área y perímetro del embrión y del perispermo, mientras que EIII tuvieron
los más bajos (Tabla 3).
Tabla 3. Características morfológicas de las estructuras internas de las semillas de C. spinosior.
Table 3. Morphometry characteristics of internal structures of C. spinosior seeds.
Características
Estadios del fruto
EI
EII
EIII
EIV
Grosor de la testa zona
dorsal (mm)
0.54±0.05 (9)b
0.44±0.09(20)a
0.48±0.05(10)a
0.48±0.05(10)a
Grosor de la testa zona
ventral (mm)
1.03±0.27 (26)b
0.66±0.11 (17)a
0.72±0.11(4)a
0.78±0.11(3)a
Área del embrión (mm2)
3.11±0.65 (21)a
3.42±0.31 (9)ab
3.06±0.59(19)a
3.77±0.58(15)c
Perímetro del embrión
(mm)
9.07±1.28 (14)a
10.34±0.59 (6)b
8.54±1.35(16)a
10.41±1.32(13)b
Área del perispermo
(mm2)
0.70±0.17 (24)a
0.81±0.12 (15)a
0.73±0.18(25)a
0.97±0.2(21)b
Perímetro del
perispermo (mm)
3.22±0.41 (13)ab
3.42±0.20 (6)b
2.93±0.71(24)a
3.61±0.32(9)b
Porcentaje de área de
embrión respecto a la
semilla (%)
34.89±4.81 (14)a
37.43±3.56 (10)a
35.01±7.91(23)a
39.11±5.44(14)a
Porcentaje de área de
perispermo respecto a la
semilla (%)
8.06±2.28 (28)a
8.86±1.35 (15)a
8.38±2.31(28)a
10.05±1.88(19)a
Relación grosor de la
cubierta funicular zona
ventral/zona dorsal
1.95±0.65(33)a
1.52±0.21(14)a
1.53±0.31(20)a
1.63±0.24(15)a
Relación área
semilla/área de embrión
2.91±0.39(13)a
2.7±0.26(10)a
3.02±0.82(27)a
2.62±0.49(19)a
Relación área
semilla/área de
perispermo
13.55±4.44(33)a
11.54±1.79(16)a
12.6±2.79(22)a
10.23±1.64(16)a
Relación área
embrión/área
perispermo
4.76±1.81(38)a
4.3±0.71(17)a
4.45±1.42(32)a
4.04±1.02(25)a
Los datos se expresan como promedio±desviación estándar (n = 10). Entre paréntesis se indica el valor del CV
en porcentaje. La diferencia en las letras dentro de la misma variable indica el resultado de la prueba de medias
de Tukey con una diferencia significativa de p < 0.05.
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González-Fernández et.al
TECNOCIENCIA CHIHUAHUA, Vol. XVII (3) e 1257 (2023)
Aunque no existe información relacionada a las características morfológicas internas de la semilla de
C. spinosior, se ha documentado que en especies cercanas como las del género Opuntia, la testa
presenta un tamaño pequeño y tiene una forma ovalada, mientras que el embrión tiene forma de
espiral alrededor de un perispermo plegado fuertemente (Stuppy, 2002). Así mismo, varios autores
han encontrado que los rasgos internos de las semillas presentan una estrecha relación con la
imbibición del agua en el proceso germinativo y el tipo de dormancia en las semillas (Baskin &
Baskin, 2014; González-Cortés et al. 2018). Estas características son factores para tomar en cuenta en
la conservación ex situ de estas especies. Los resultados encontrados en el presente estudio para
grosor de la testa, cubierta funicular ventral y área de las semillas fueron inferiores a los
determinados en O. ficus-indica, O. rastrera y O. megacantha (González-Cortés et al., 2019). Igualmente,
el grosor de la testa ventral de 24 genotipos de Opuntia spp. fue mayor a los obtenidos en el presente
estudio, pero con variaciones en el CV, semejantes a los observados para los estadios EI y EII, pero
menores a los encontrados para EIII y EVI (Guerrero-Muñoz et al., 2006). Estos autores también
encontraron porcentajes de área de embrión respecto a la semilla del 36.2 % al 53.6 %, siendo mayores
a los obtenidos para EI y EIII; finalmente, las variaciones en CV del porcentaje de área del embrión
respecto a la semilla fueron en general inferior a los encontrados en el presente estudio (Guerrero-
Muñoz et al., 2006).
Análisis de agrupamiento y de componentes principales
En el presente estudio el análisis de agrupamiento mostró que los estadios de maduración EII y
EIII fueron los más semejantes en cuanto a características morfológicas del fruto y semillas,
agrupándose junto a ellos el estadio EI, pero a una distancia considerable, y, por último, el estadio
EIV fue el más distante en el análisis (Fig. 2A).
Además, el análisis de los componentes principales (CP) determinó que 95 % de la variabilidad total
se explicó por los dos primeros CP (Fig. 2B). El CP1 explicó 71.8 % de toda la variación, donde el
peso de la cáscara (Fig. 3A) y peso total del fruto (Fig. 3B) se correlacionaron negativamente con este
componente, mientras que el número de semillas flotantes (Fig. 3C) y número total de semillas por
fruto (Fig. 3D) se correlacionaron positivamente. El CP2 explicó 23.1 % de la variación total,
correlacionándose negativamente con este componente, el peso total de las semillas por fruto (Fig.
3E).
El análisis de agrupamiento y componentes principales ha sido utilizado en los estudios de la
subfamilia Opuntioideae principalmente para la caracterización morfológica de cladodios, frutos y
semillas (Reyes-Agüero et al., 2005; González-Muñoz et al., 2006). El análisis multivariado de las
características morfológicas de las semillas y frutos de diferentes especies del género Opuntia ha
permitido establecer niveles de domesticación, debido a que se ha observado que, a mayor grado de
domesticación de las especies de este género, los frutos contienen mayor número de semillas
abortadas y menor tamaño (López-Palacios et al., 2019). Así mismo, el tamaño, longitud y grosor de
la testa de las semillas se han establecido como criterios de selección para la explicación de la
diversidad en el género Opuntia (López-Borja et al., 2017; González-Cortés, 2019).
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Fig. 2. Análisis de agrupamiento (A) y de componentes principales (B) de las variables morfológicas de los
frutos y semillas en C. spinosior.
Fig. 2. Analysis of grouping (A) and principal components (B) of the morphological variables of fruits and seeds
in C. spinosior.
Peso de la cáscara
Peso total del fruto
Peso total de la semilla
No. de semilas totales
No. de semilas flotantes
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Fig. 3. Características de las semillas que contribuyeron fuertemente a la variabilidad total en el
análisis de componentes principales. Peso de la cáscara de la semilla (A), peso del fruto (B), número
de semillas flotantes (C), número de semillas totales por fruto (D) y peso total de las semillas (E).
Fig. 3. Seed characteristics that strongly contributed to total variability in principal component
analysis. Seeds weight (A), fruit weight (B), number of floating seeds (C), number of total seeds per
fruit (D) and total seed weight (E).
Estadios del fruto
EI EII EIII EIV
Peso total del fruto (Media log)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
Estadios del fruto
EI EII EIII EIV
Peso de la cáscara (Media log)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
Estadios del fruto
EI EII EIII EIV
No. semillas totales por fruto (Media log)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
1,2
1,4
1,6
1,8
2,0
Estadios del fruto
EI EII EIII EIV
No. semillas flotantes (Media log)
0,0
0,2
0,4
0,6
0,8
1,0
Estadios del fruto
EI EII EIII EIV
Peso total de las semillas (Media log)
-1,0
-0,5
0,0
0,5
1,0
A B
E
DC
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4. Conclusiones
Se observaron diferencias estadísticamente significativas (p≤0.05) en las características
morfométricas entre los frutos de los cuatro estadios siendo las variables del peso, ancho, relación
largo y ancho, área, perímetro, peso de la cáscara, peso total de las semillas, el número total de
semillas, peso de 20 semillas, y no. semillas flotantes las de mayor variación. Así mismo, se
observaron diferencias estadísticamente significativas (p≤0.05) en las características morfométricas
de externas de las semillas de los cuatro estadios, siendo las variables que presentaron las mayores
diferencias el peso, largo, ancho, área, perímetro y grosor. Del mismo modo, se encontraron
diferencias estadísticamente significativas (p≤0.05) en las características morfométricas internas de
la semilla de los cuatro estadios siendo las variables que presentaron las mayores diferencias el
grosor de la testa de la zona dorsal y ventral, área y perímetro del embrión, y del perispermo. Sin
embargo, en el porcentaje de área de embrión respecto a la semilla, el porcentaje del área de
perispermo respecto a la semilla, la relación del grosor de la cubierta funicular zona ventral/zona
dorsal, la relación área semilla/área de embrión, la relación área semilla/área de perispermo y la
relación área embrión/área perispermo no se observaron diferencias estadísticas significativas para
los cuatro estadios del fruto. El análisis de agrupamiento y componentes principales de las 32
variables analizadas mostró que el estadio II y estadio III presentaron las características morfológicas
similares, mientras que el estadio IV fue el que presentó las características más variables. Este análisis
permitió concluir que las variables que mostraron las mayores variaciones para los cuatro estadios
de desarrollo del fruto fueron el peso del fruto y cáscara, el número de semilla totales, número de
semillas flotantes y el peso total de las semillas. Estas características morfológicas determinadas en
el presente estudio sugieren que esta especie todavía no está domesticada. Estos resultados podrían
ayudar en futuros estudios ecológicos basados en la caracterización e identificación de esta especie
cuando sólo se dispone de los frutos y semillas. Además, sienta las bases para estudios posteriores
sobre la reproducción por semilla de C. spinosior.
Agradecimientos
El presente estudio fue realizando con el apoyo de la infraestructura del Laboratorio de
Reproducción T-122 del Departamento de Ciencias Químico Biológicas del Instituto de Ciencias
Biomédicas de la Universidad Autónoma de Ciudad Juárez.
Conflicto de interés
Los autores no tienen conflicto de intereses en la publicación de estos resultados.
5. Referencias
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González-Fernández et.al
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